【资料】【文献翻译】豹子为什么长斑点：有关猫科动物的生态模式发展研究

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原文：http://rspb.royalsocietypublishi ... /1373.full.pdf+html
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豹子为什么长斑点：有关猫科动物的生态模式发展研究
Why the leopard got its spots: relating pattern development to ecology in felids

作者：William L. Allen1, Innes C. Cuthill2, Nicholas E. Scott-Samuel1 and Roland Baddeley1

1 School of Experimental Psychology, University of Bristol, 12a Priory Road, Bristol BS8 1TU, UK
2 School of Biological Sciences, University of Bristol, Woodland Road, Bristol BS8 1UG, UK

想要完整地解释动物毛色图案的多样性，需要对产生图案的发展机制和这些图案的适应值都有一定的了解。然而，到现在为止，只有两个研究通过计算机模拟不断变化的猎物，以阐释毛皮图案和其之间的关系。本研究将调查那些生长在许多猫科动物侧面的各式各样的伪装图案。再通过分子进化树分析其共同祖先后，这项研究展示了一个可信的、与生态相关的猫科动物毛皮图案的产生机制。我们发现，猫科动物毛皮上的图案构图及其特性（如复杂性和不规则性），可能和其栖息地、树栖习性（arboreality）和夜行性（nocturnality）有关。我们的分析还指出，分裂选择（disruptive selection）可能可以解释猫科动物中黑化型为什么如此之多。此外我们还发现，这些图案的视觉外观很少存在系统发育信号（phylogenetic signal），这表明伪装图案是在很短的时间尺度上、为适应生态而产生的。另外，我们所用的研究方法经过也可以运用在其他任何具有毛皮花纹的类群上、与相似的反应扩散模型相匹配，其中两个或两个以上的初始随机分散的形态发生间的动力学反应，决定了图案展现的结果。

关键词Keywords：伪装camouflage；背景匹配background matching；图案形成pattern formation；反应扩散模型reaction–diffusion models；黑化型melanism；分裂选择disruptive selection

1. 引言 INTRODUCTION

猫科动物身体侧面的花纹变化多端、耐人寻味。以前有关猫科毛皮图案的自适应功能研究已经指出，这些图案更可能是一种伪装而不是交流讯息或者生理特征[1,2]。猫科动物的主要捕猎策略即偷偷靠近猎物、直到相距足够近、再通过猛扑或快速地追逐进行捕获[3,4]。由于狩猎成功的关键在于能否从更短的距离发起攻击[5,6]，因此如果具有良好的伪装帮助其尽可能久地不被发现，那么对猫而言就很有利。许多较小型猫科身上的花纹同样也可能是逃避掠食者的保护性伪装[7]。

过去的两个研究都是通过比较法来分析猫科动物的花纹。Ortolani & Caro [1]使用了变化集中测试（concentrated changes test）[8]发现了毛皮无斑点的性状和物种栖息地缺乏森林生境间存在显著联系。在所有食肉动物中，斑点性状都和森林生境间存在较为明显的联系，同时斑点性状也和树栖习性联系紧密。类似的，Ortolani [2]发现食肉动物身上的深色斑点和封闭的栖息地、树栖活动和捕食猎物为有蹄类有关。Ortolani & Caro [1]的研究指出，无论对猫科动物还是其他食肉动物而言，垂直条纹都和草原生境没有显著关系。但Ortolani [2]中所用的所有食肉动物数据则显示，垂直条纹会出现在那些活跃在草原和地面环境的物种身上，这可能是由于该研究所用的样本数量比前者大。同时，深色横条纹和树栖习性间存在关系。总的来说，这些研究的结果支持我们有关猫科动物侧身图案是进化以适应其所处环境的视觉外观特征的假设。

Ortolani & Caro [1]注意到在其研究中，他们将花纹主观地分类为纯色型（uniform）、斑点型（spotted）、水平（horizontally striped）或垂直（vertically striped）条纹型，这可能忽略了其他重要的图案类型（因此减少了统计数据）。32种猫科动物中有22种被分在斑点型，6种纯色型，2种水平条纹型以及2种垂直条纹型。当分析样本数量更多的、所有食肉动物的花纹类型时，这种大类的分类模式更是成为了必然。在本研究中，我们开发了一种参数的分类方法，其能够更好地描述花纹在视觉外观上的细节差异。举个例子，美洲虎Panthera onca、云豹Neofelis nebulosa和薮猫Caracal serval——这三个物种拥有截然不同的外表，但根据以前的分类方法，都被归类在了斑点型分类中[1,2]。

再往后，有关动物毛皮花纹的研究开始使用图像处理技术诸如傅里叶分析（Fourier analysis）[9]、小波分析（wavelet analysis）[10]、边缘检测（edge detection）[11]和这些或类似的技术的组合[12]来获得用于量化分析的图案。然而，依靠这种方法所得到的是标准化的、校准过的图像[13]。由于我们研究的对象都是些稀少且神秘的异国物种，因此研究所用的大部分资料都来源于互联网。这些图像各不相同（包括尺寸、视角、照明、相机硬件和设置方面的差异）并且有些图中还存在遮挡物和影子之类的东西，这样的图像很难再借用图像处理技术分析。无论如何，即使不使用电脑技术，身为观察者的人也很容易忽略和任务无关的信息。虽然人可能无法做出合理的色彩分析（因为不同物种对色彩的感知能力也不同），但不管是人类、猫科掠食者还是猎物物种，对基本形状和图案的感受可能都是相似的[14,15]。

本研究使用的方法是受生物模式形成的反应扩散理论（reaction–diffusion theories of biological pattern formation）所启发。尽管猫科动物花纹的发育机制目前依然未知[16,17]，但反应扩散模型是个很好的备选方案[18,19]，而且最关键的一点是，我们所使用的参数模型可以形成和这些猫科动物乃至许多其他类群[18–21]身上的花纹图案非常相似的图像。在此之前，只有Bond and Kamil [22,23]将不同的伪装图案和可以产生不同图案的发生机制相联系起来。他们使用了一种遗传算法（genetic algorithm）以再现在蓝松鸦的捕食作用下的人工“飞蛾”种群身上的图案。将发育、机制、功能和系统发生联系在一起，就可以完全地解释图案的多样性[24]。而且发育机制对图像表型的范围限制同样很重要。

反应扩散模型可以描述几个维度的信息，而把这些维度合在一起就可以视为该猫科动物的“伪装空间（camouflage space）”（图1）。而人类观察者所做的猫科动物侧身花纹分类也和这个多维空间模型高度匹配。每个标准图像经观察员的分类后，再决定其在多维函数中所处的位置以及哪个变量最为重要。这模型可以总结为五个维度：(i)有图案或者无图案、(ii)图案不规则、(iii)图案复杂、(iv)图案元素尺寸、以及(v)图案元素的各向异性（方向性）。接下来我们利用一些生态变量检测了这些纬度间的关系，这些变量在先前已被证实是促使产生图案表型的原因，包括生境、习性、活动时间、社会制度、猎物尺寸、个体尺寸和体重。我们还收集了各个物种中黑变病的普遍程度数据，并通过替代理论（alternative theories）推测一些猫科物种的种群中黑化同质多形体（melanistic polymorphs）的普遍程度。当极端表型的变种取得优势时，分裂选择就会产生多型现象。这种情况通常可能出现在生态位广的物种身上，因为丰富的环境可以为异常的变种提供了更多生存的机会[25]。而对于发散选择（apostatic selection）的情况下异常变种会占优势，因为掠食者和猎物对他们不太熟悉，对于视觉占主导地位的日行性物种，黑色变种的存在可能是基于这种情况。

2. 材料和方法 MATERIAL AND METHODS

我们从互联网上收集到了35个猫科物种的照片。搜索工具的是谷歌图片搜索（Google Image Search）和各种野生动物摄影资源例如Arkive (www.arkive.com)，使用的关键词是学名和通用名。最初我们收集所有不重复的、可以明确识别为非国内种的图像。对于每一个物种，我们都会从众多照片集中选出“最好”的6张：“好”意味着拍摄的动物是露全身、侧面对镜头的，同时没有变形和遮挡。而且它们也必须要对焦清晰、在自然光下拍摄并且当时天气干燥。像素较大的照片是首选。在极少数情况下，尤其是对于那些对象数量稀少或者很难拍摄（如居住在热带雨林的种）的照片，如果考虑之前提到的对品质的要求条件，我们就无法集齐6张照片。不过，最后我们所使用的每一张照片都没有扭曲或者图案不清晰的情况，尽管有一些的色彩平衡、饱和度和对比度等的问题可能会对视觉感知带来一些影响。通过避免搜集来自同一个相片集的照片，我们减少了同一个动物个体在最后的6张照片中出现多次的可能性。对于存在多型现象的种，我们没有执意选择某一种变异类型，但剔除了所有黑化变异。我们最后使用的都是成年个体的照片，虽然说一些物种诸如美洲狮Puma concolor、狮子Panthera leo和猎豹Acinonyx jubatus身上的花纹会随个体发育而变化，这可能是适应环境的表现。

为获得和真实身体花纹方向几乎一致的图像，我们将脖子和尾巴作为X轴的起点和终点，最高点到最低点（该点在前腿后面）的距离则为Y轴的长度，做出一个矩形，其内图案即该动物的花纹图案。我们用双线性插值（Bilinear interpolation）来旋转边缘非水平垂直的截图块。接着每块截图都被缩小至228×128像素，这样每个物种的花纹截图都处在相同的尺度上。每个物种都选出一个样本用作电子辅助材料。所有的图块都用MATLAB R2009b的Image Processing Toolbox (The Mathworks Inc., MA, USA)完成。

数据来源自以前和猫科动物毛色有关的研究。主要来源自Kitchener [28]、Nowack [29]、Macdonald [30]以及Sunquist & Sunquist [31]的研究资料。有些时候这些来源不同的资料存在相互冲突，这时我们就会另外再寻找独立的资料以帮助核实。若找不到另外的信息，我们就采用距今时间最近的资料。如何对性状进行编码依赖于可用信息的精确度。举个例子，我们可以用每只猫科动物活跃在树上的时间比例来完美地衡量他们的树栖习性，不过我们却无法获得这种时间数据。根据可用信息的精准程度，我们将所有猫科动物分为五种类型：地栖（terrestrial）；地栖且偶尔树栖；地栖且树栖；树栖且偶尔地栖以及树栖（arboreal）。同理，活动时间也被分为：夜行性（nocturnal）；主要夜行且/或晨昏（crepuscular）出没；无活动时间偏好；主要日行以及日行性（diurnal）。体长和体重的值采用的是Sunquist & Sunquist [31]在调查中所公布的最大与最小值数据的平均值。我们参考Meachen-Samuels & Van ValkenBurgh [32]的资料将每个物种的猎物尺寸分为小、中、大三种。Sunquist & Sunquist [31]和Robinson [33]的研究则是给出了每个物种中黑化型是否普遍、稀少或是缺乏的信息。至于社会制度方面，如果已知一个物种会在非繁殖情况下成对或以更大的种群为单位生活（或至少在特定条件），那么我们就将他们分类为社交性（sociable），否则不是。

每个物种的在不同类型栖息地中的分布有三个级别，分别是无（0）、有时出没（0.5）和优势物种（1），而栖息地的类型分为：寒带针叶林、温带森林、热带森林、河岸区，以上归类为封闭环境；草原和平原、沙漠和半荒漠、山区和岩石区，以上归类为开放环境。为了将那些分布栖息地类型较少的物种（如山原猫Leopardus jacobita）和适应范围较广的物种（如美洲狮Puma concolor）分开，我们最后会将每个物种在每种栖息地上所获得级别分数加起来。因此，如果在一种栖息地中只发现生活有一种猫科动物，那么他的栖息地得分就会很高，因为他肯定非常适应如此生境；相反，如果同一栖息地中物种数量较多，则每种的得分都会较少。每个物种的得分同样也可以说明他的栖息地适应范围是广还是窄。但我们不知道广适应性的猫到底是最适应于他们分布的其中一个生境，还是在所有存在分布的生境中都可以很好地生存[34]。我们还通过分别计算开放生境和封闭生境，算出了每个物种的开放环境得分和封闭环境得分。电子辅助材料中展示的生态变量的分类和Ortolani & Caro [1]和Ortolani [2]的研究中所用的基本相同，只有一些微小的差异，这可能是由于对信息的编码方案和信息的内容本身存在不同。

3. 结果 RESULTS

观察者们对毛色图片的分类是相当一致的，两种方法下的组内相关系数（intraclass correlation coefficients）[44]分别是0.94和0.98。研究员W.L.A.所做的判断和其他对实验不知情的观察者也相当。如果只有一个观察者做出了与众不同的分类（导致对兔狲Otocolobus manul和云猫Pardofelis marmorata分类时出现了0.03的误差），我们就认为这个观察者的结论是错误的，并且将此结果从分析中剔除。35种猫科动物中，有9种总是被分在纯色型，16种总是为有图案型，10种由于花纹存在多态现象而属于变化型。4种有花纹的猫总是被视为拥有复杂的图案，8种偶尔会被分在复杂图案型（图2）。我们发现有10%被分类为有图案型的细腰猫Puma yagouarundi的图片是处在多维“图案空间”之外的类型，这些毛皮的颗粒很细且对比度很低，让观察者把反射光误看成了条纹。由于这种纹理只是偶然现象，因此我们将这些结果从最后的分析中排除；同时由于产生这种纹理的原因显然和其他样本不同，因此我们也将细腰猫从图案分析中去除（即视其为无图案类型）。

任何一种类型的图案都和封闭生境有关（n = 35, λ < 0.01, r2 = 0.12, β = -0.28, t = 2.09, p = 0.045）。而生活在开放生境的猫科动物通常是纯色，尤其是那些生活在山区的种（n = 35, λ < 0.01, r2 = 0.12, β= -0.16, t = 2.13, p = 0.04）。特定种类的图案也很重要：主要分布在热带雨林的猫通常具有更不规则的花纹（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.18, β = -0.13, t = 2.26, p = 0.034）。这可能是由于热带雨林属于封闭生境（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.27, β = 0.13, t = 2.05, p = 0.051）。复杂的图案可能更常出现在封闭生境（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.18, β = -0.36, t = 2.21, p = 0.037），尤其是热带（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.21, β = 0.33, t = 2.37, p = 0.026）。同时，生活在草原和平原地区的猫身上的花纹可能是简单图案（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.15, β = -0.19, t = 2.04, p = 0.052）。

动物的行为同样和图案有关。猫科动物花在树上的时间越多，他们就越有可能是身带花纹的类型（n = 35, λ < 0.70, r2 = 0.17, β = 0.94, t = 2.63, p = 0.013），而且通常是不规则（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.20, β = -0.14, t = -2.40, p = 0.025）和复杂的（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.18, β= 0.35, t = -2.21, p = 0.037）。树栖和地栖相比，树栖种中有图案的数量更多（r2 = 0.44, p = 0.0002），这可能说明树栖环境相比地栖环境具有更多的纹理。夜行性的种通常属于纯色（n = 35, λ = 0.82, r2 = 0.03, β = -0.35, t = -1.00, p = 0.322），不过对于有图案的猫而言，图案不规则的种也常常活跃在夜晚（n = 25, λ < 0.01, r2 = 0.20, β= 0.42, t = 2.40, p = 0.024）。

我们没有发现有关水平/垂直条纹图案的各向异性的证据，也没有发现图案元素尺寸和个体大小之间的关系，同时这些也和栖息地或习性无关。猎物尺寸和任何一种图案都没有特地关系，图案也和动物的社会性无关，这符合我们有关花纹不是社交信号的假设。

通过测量估计每个特征的λ值（表1）并将图案和系统发生树相比对（图2），我们发现图案的出现和消失非常频繁。这种情况出现在不规则图案上，在较少的程度上，也存在于复杂图案上（且集中在大猫、金猫和豹猫的种属中）。这表明猫科动物身上的图案具有进化不稳定性。同理，所有栖息地特征中的λ值都和0没什么太大差别，这显示猫科动物的辐射进化明显且迅速，不同的种占据了不同的生态位。活动时间、习性、体长和体重的λ值显示这些特征在进化中较为保守和固定，就像以前的研究描述过的那样[37]。

我们发现了猫科动物黑化型是分裂选择所产生的证据。黑化变种常出现在生活于温带森林的优势种群中（n = 35, λ = 0.58, r2 = 0.35, β = 0.26, t = 4.22, p < 0.0001），这些地方季节变化明显；同时这种变种也更常出现在广适应性的物种中（n = 35, λ= 0.34, r2 = 0.24, β = -0.26, t = 3.20, p = 0.003）。我们还构建了一个描述物种适应性的方法，即如果一个种的活动时间、运动策略和照明环境的值为非极端而在中间，那么这个种就属于适应范围较广的类型（活动时间分日行或夜行，运动策略分树栖和地栖，开放和封闭生境的照明值是相等的）。如果一个物种相比严格的日行或夜行，在白天和夜晚都会活动，那么黑化型的普遍程度就会更高（n = 35, λ= 0.04, r2 = 0.25, β = -0.79, t = 3.29, p < 0.0001），既树栖又地栖的种也是一样（n = 35, λ= 0.28, r2 = 0.19, β = -0.78, t = 2.80, p < 0.008）。不过，同时分布在开放或封闭生境的种没有这种情况（n = 35, λ < 0.01, r2 = 0.04, β = -0.10, t = 1.22, p = 0.23）。而发散选择假说的证据则不足；黑化型和视觉占主导的日行性行为没有太大关系（n = 35, λ = 0.66, r2 = 0.07, β = 0.61, t = 1.58, p = 0.12）。

4. 讨论 DISCUSSION

我们的结论证实了猫科动物侧身图案是环境伪装的假说。从进化上来说，生活在平原的猫科物种通常为纯色，而生活在“树木灌丛繁多、充满条纹纹理” [45]环境中的种则常具有毛皮图案。而在特定的环境背景中，可能演化出特定尺寸、形状的图案元素[46]。相比生活在开放生境且地栖的猫，分布于封闭环境且树栖的种常具有复杂的花纹。其中不规则图案多出现在夜间活动种、热带雨林种和树栖种身上。虽然在本研究中，我们没有量化生境的视觉外观特征，但我们有理由相信，由于包含的元素多、密度大、相互关系和光影也更复杂，封闭（如热带雨林）和树栖的环境相比开放环境具有更不规则且复杂的纹理和明暗特征[46]。

和Ortolani & Caro [1]一样，我们没有发现垂直条纹和草原生境间的联系：只有虎被分类在垂直条纹型，不过这个物种可不是草原优势种。在老虎生活的生境中存在许多垂直的环境要素[9]，垂直条纹可能是一种很好的伪装，但这里又有了一个新的问题——为何这种花纹没有出现在别的猫科或其他类群身上？

我们发现对一些猫科动物而言，分裂选择可能是产生黑化型的一个重要原因。尽管隐藏在环境中的黑化变种可能更容易或更不容易被发现（尤其是对生活在茂密森林中的、或夜行性的黑化型而言），但我们目前还不知道他们对环境的利用方式是否和正常型不同。

我们发现一些猫科动物的花纹不处在我们分类的多维伪装空间之内。猎豹Acinonyx jubatus、薮猫Caracal serval和黑足猫Felis nigripes尽管偏好生活在开放生境，但仍演化出或保留了花纹。此外，他们的姐妹类群却通常都是纯色而且还更偏好于封闭的生境。同样也有一部分纯色的猫科动物偏好分布在封闭的环境，最极端的例子就是栗猫Pardofelis badia和扁头豹猫Prionailurus planiceps。因为这些猫的情况偏离了我们通过其他物种总结出的常态，因此不得不特地提出以比较他们的生境和行为。我们在之前就有提到，纯色和有花纹的猫所能利用的小环境是不同的，这两种类型毛皮的伪装功能可能存在差异（例如这些伪装只能和特定环境相匹配[47]）。在某些情况下纯色和花纹的伪装功能可能相当，或者也有可能是对这些物种来说是否纯色或有花纹不构成选择压力。由于图案基因存在高度不稳定性或发育上受到约束，有些物种可能停留在了次优势的状态下，不过从各种资料上来看，猫科动物的花纹都具有高度的变异性，因此这种假设不太可能是真的。最后，环境变化或花纹变异可能可以用来解释这种不和谐现象：曾经有效的伪装图案可能会逐渐变成显眼、出众的识别线索，而陌生的表现型反而能在这种情况下占尽优势[48]。不过依然没有古生物证据以支持这项假设，因此这有可能还是不正确的。

我们设计的分类方法看来是很好地把握到了猫科动物花纹的视觉效果的本质（图2）。不过这种分类有个最主要的问题，那就是可供利用的高质量图像是有限的。背景资料显示我们的图像资料库已经成功地获取到了各种复杂的图案变化——举个猞猁种系中花纹变化的例子，加拿大猞猁Lynx canadensis的图案最简单而伊比利亚猞猁Lynx pardinus的花纹则要复杂得多[31]。不过，变化较少的猞猁和加拿大猞猁的照片可能是在冬季拍摄的，环境和气候因素影响了对花纹的判断（有两张猞猁照片、三张加拿大猞猁照片中的毛皮被积雪掩盖，而对伊比利亚猞猁而言则没有这种情况）。相似的例子还有亚洲金猫Pardofelis temminckii，众所周知在这个物种中，越是分布靠北的亚种越是长有更多的花纹[31]；在分类这些物种的时候，图案选择方法上的偏差就反映出来了。不过即使被分类为纯色，这对最后的一般性结论也没有什么影响。野猫Felis silvestris和山原猫Leopardus jacobita标准图像中经常出现一些模棱两可的花纹，但显然观察者普遍认为这不能被称为有意义的伪装图案；不过在其他动物看来可能并非如此。这种影响可能也存在于对其他物种的毛皮进行分类的时候，例如猞猁、锈斑豹猫Prionailurus rubiginosus、南美草原猫Leopardus colocolo、南美林猫Leopardus guigna和沙丘猫Felis margarita。另外，将野猫分类为纯色类型，可能也说明了图像样本上存在偏颇，因为样本中没有欧洲野猫Felis silvestris silvestris，而欧洲野猫据说比分布在非洲（Felis silvestris cafra和Felis silvestris lybica）和亚洲（Felis silvestris bieti和Felis silvestris ornata）的野猫亚种的花纹颜色更深更明显。

总的来说，本研究表明，猫科动物侧身花纹的细节一般是向和环境的视觉特征相匹配的方向演化的，同时和其栖息地和行为特征有关，其目的在于更好地伪装自己。少数物种的花纹情况和一般情况不同，如此有何优势仍需进一步的研究。本研究所获得最主要的进展即是发现了进化性状（花纹图案、栖息地和行为）的关系可以通过一个和花纹发展相关的数学模型来描述。我们建议在未来若要进行和动物毛色相关的研究，可以将毛色和具体的发展模式联系起来，因为发展模式会限制图案的多样性表型，同时也能提供参数分析的基础。我们开发的数学模型已经被应用在了分析其他类群身上，包括蛇[49]和鱼[18]，而在未来有关生态和毛色花纹的研究中还可能会用到。近年来在对不同伪装图案的功能和应用性研究上人们已经取得了重大的进展[50]。而未来将面临的一个挑战，同时也是现在人们正在着手解决的问题[1,2,51–53]，即是了解动物在何时何地会演化出并使用何种特定的伪装图案。