【资料】 【文献翻译】野生狼种群的社会阶级、争斗行为和粪便糖皮质激素水平调查

羽·凌风

原文在此： http://www.sciencedirect.com/sci ... i/S000334720300469X


Social dominance, aggression and faecal glucocorticoid levels in a wild population of wolves, Canis lupus
野生狼种群的社会阶级、争斗行为和粪便糖皮质激素水平调查（2004）

JENNIFER SANDS & SCOTT CREEL
Department of Ecology, Montana State University
(Received 26 March 2002; initial acceptance 15 June 2002; final acceptance 18 March 2003; MS. number: A9314R)

由肾上腺分泌的糖皮质激素（glucocorticoid，GC）是量化脊椎动物压力的一个重要指标。短期的糖皮质激素增加可以暂时提高动物对能量的利用率，有效减少或躲避压力，并且这对生物体是无害的。相比之下，长期的糖皮质激素增加就可能导致多种病理现象，包括生殖能力被抑制。我们调查这些合作繁殖的动物，想要知道那些低阶级个体繁殖被抑制的原因到底是他们的糖皮质激素过高、还是他们所面临的“社会压力”。我们调查了黄石公园里生活的三个野生狼群和行为和激素水平，为时两年，可发现领导阶层的狼的激素水平明显比低阶级个体要高。和其他合作繁殖的食肉动物（如侏獴 Helogale parvula 和非洲野犬 Lycaon pictus ）不同，领导阶级的高水平糖皮质激素和他们的攻击性没有什么关系。繁殖季节期间，随着糖皮质激素的增加，不管身处何种阶级的狼都变得更加好斗。如果长期的高激素水平会降低适合度，那么狼种群的社会压力（和一些其他社会性动物的社会压力）就是身为领导阶层的麻烦，而不是低阶级个体的麻烦。这种特殊的阶层和激素水平的关系，也同样存在于其他的物种身上，包括一些社会结构和狼类似的物种。

野生动物需要时刻面临大量的环境和社会压力。尽管压力的来源是多种多样的，但动物体面对压力的生理反应却是相似的。在面临压力的一瞬间，肾上腺素分泌，如此一来血压、心率和呼吸频率均会增加，使得动物能够迅速做出行动。接下来的几分钟内，能够改变ATP产生途径的糖皮质激素（GC）会增加，这将暂缓对逃避压力没有帮助的耗能活动，比如消化、生长和繁殖 (Munck et al. 1984; Sapolsky 1992a)。GC响应可以在短时间内增加动物的保命机会，但长期或再三重复就会危害动物的健康。长期的高水平GC可能会导致生长缓慢、消化能力低下、性类固醇减少导致生殖失败、免疫力下降、大脑特定区域神经受损，以及短命 (Sapolsky 1992a; Pottinger 1999; see Munck et al. 1984 for a slightly different view)。

对社会性动物而言，好斗与否可能会受激素的影响 (Wingfield et al. 1991; Sapolsky 1992b)。人们从二十世纪五十年代就开始研究GC水平、侵略性和社会地位之间的关系了 (Davis & Christian 1957)。结果是不尽相同的，不过早期对圈养动物的研究发现，处于低阶级的个体通常生活在较大的压力下 (Bronson & Eleftheriou 1964; Louch & Higginbotham 1967; Bronson 1973; Manogue 1975)。最早的结论主要基于小鼠和大鼠的“领地竞争”，这种关系具有极端的侵略性，因此也使得研究结果的适用范围十分狭隘 (Creel 2001)。后来Sapolsky (1992a)对东非狒狒 Papio anubis 的研究改变了这种狭隘的现状。和圈养啮齿动物的情况一样，Sapolsky发现大部分情况下，低地位狒狒的GC激素水平都比头领要高。更近的研究表明，斑鬣狗 Crocuta crocuta 的低地位个体只在哺乳期间具有较高的GC (Goymann et al. 2001)；而两种雀（赫氏带鹀 Zonotrichia querula 和白喉带鹀 Z. albicollis ）的低级个体也只在冬季具有较高的GC（尽管这两种鸟的社会结构都不固定，成员之间的关系也不稳定） (Rohwer & Wingfield 1981; Schwabl et al. 1988)。

在这些文献中，“社会压力”和“低地位个体所面临的压力”基本是同义词。由于较高的GC会抑制性类固醇的分泌并降低繁殖成功率 (Welsh & Johnson 1981; Moberg 1985; Pottinger 1999)，便有人提出假说认为低地位个体的较高GC水平可以解释为什么在合作繁殖的动物种群中，低阶的个体繁殖率都很低 (Wingfield 1988; Schoech et al. 1991; Blanchard et al. 1995)，即“心理阉割”假说 (Brown 1978; Reyer et al. 1986)。但从逻辑上看，低等阶层的社会压力不应该高于领导阶层。因为许多群居动物的头领必须担负起守卫领地和进攻的工作。举个例子，很多物种的头领都是最常被卷入争斗、也是打得最厉害的那只，因此头领可能需要面临更大的压力，尽管这些争斗通常都以胜利告终 (Creel et al. 1992, 1996, 1997)。对这类社会而言，领导阶层往往可以收获巨大的利益（诸如可以随意享用的食物或配偶），当然也需要付出高昂的代价（如较高水平的GC），而低等阶层则花费较少的代价过较低水平的生活 (Creel 2001; Creel & Sands 2003)。新的研究数据也支持这个基于逻辑提出的反驳观点。19个研究中，只有4个显示低等个体的GC水平比头领个体要高（包括上文提到的狒狒、鬣狗和雀）。即使是在狒狒种群中，低阶个体的GC水平也只是在社会结构稳定时比较高，而在社会动荡时则是头领的GC水平较高 (Sapolsky 1992b)。7个研究表明，头领和低阶个体的GC水平并没有显著的差异（栗翅鹰 Parabuteo unicinctus ：Mays et al. 1991；纹胸雀织鸟 Plocepasser mahali ：Wingfield et al. 1991；雄性侏獴 Helogale parvula ：Creel et al. 1992；卷尾猴 Cebus paella ：Lynch 2002；大猩猩 Gorilla gorilla ：Robbins & Czekala 1997；食蟹猴 Macaca fascicularis ：van Schaik et al. 1991；灌丛鸦 Aphelocoma coerulescens ：Schoech et al. 1997）。8个研究显示头领的GC水平明显比其他个体要高（佛罗里达薮鸟：Schoech et al. 1991；阿尔卑斯旱獭 Marmota marmot ：Arnold & Dittami 1997；环尾狐猴 Lemur catta ：Cavigelli 1999；普通猕猴 Macaca mulatta ：Barrett et al. 2002；斑鬣狗 Crocuta crocuta ：Holekamp & Smale 1998；雌性侏獴：Creel et al. 1996；非洲野犬 Lycaon pictus ：Creel et al. 1996, 1997）。总的来说，高水平的GC可能出现在高等或低等的阶层中，但对于生活在固定的社会并有稳定的成员关系的物种来说，领导者的GC水平通常都比较高。

一些研究检测了GC和生殖的关系，发现头领个体虽然GC水平高，但他们的性类固醇水平却很正常；相反低阶个体尽管GC水平低，他们的性类固醇水平同样也很低（例如普通狨 Callithrix jacchus ：Abbott et al. 1981；绒顶柽柳猴 Saguinus oedipus ：Ziegler et al. 1995；侏獴：Creel et al. 1992）。性类固醇分泌水平会受个体社会地位的影响，但并没有证据表明，低阶个体的生殖抑制和GC有关联。

在本研究中，我们调查了野生狼 Canis lupus 的社会地位、行为和GC水平的关系。狼是一种典型的社会性食肉动物，他们以稳定的成员关系为基础建立起固定的社会群体，社会阶层也同样相对固定。尽管有时候低阶个体也会参与繁殖，但大部分情况下都只有首领夫妇才有繁殖的权力。我们研究的种群起源自1995年重引入黄石公园（Yellowstone National Park, YNP）的狼群 (Fritts et al. 1997)。因为在公园内这些狼受政府保护，并远离人类的活动干扰。研究区域位于山谷之中，一眼可以望5 km远，很适合直接观察。我们研究的狼群中有约35%的狼都戴有无线电项圈，便于我们收集年龄、性别和社会地位的信息。由于可以直接观察和个体识别，这些狼群可谓是该研究的最好的选择。

方法 METHODS

1999年二月到2000年七月，我们共研究了黄石公园内的三个狼群（德鲁伊峰狼群 Druid Peak、玫瑰溪狼群 Rose Creek 和利奥波德狼群 Leopold）。研究区域的山谷里满是鼠尾草，站在峡谷之中一眼就可以看清谷底和斜坡上没有树木覆盖的草坪。

目前黄石公园的狼群都是1995和1996年重引入的31头狼所建立的 (Fritts et al. 1997)。在本研究期间，黄石公园的狼种群已知有112到118头 (Smith et al. 1999, 2000)，一些重点研究的狼群通常由40只个体组成。1999年二月，三个狼群的个体数量分别为7（德鲁伊峰狼群）、22（玫瑰溪狼群）和13（利奥波德狼群）头。到2000年二月，则分别为8、16和11头。每个狼群中都至少有4头狼戴有无线电项圈。

我们采集了351份粪便样本，记录了377小时的行为数据用于分析。377小时的行为数据中，三个狼群分别为：德鲁伊峰271小时、玫瑰溪74小时、利奥波德32小时。由于德鲁伊峰狼群的观察条件最好，这个狼群的所有个体都已被成功个体识别了。351份粪便样本中，有117份来自三个狼群的已识别个体，有7份来自外来孤狼，剩下227份则来自三个狼群的未识别个体或无法确定来源。我们无法用“未识别”的那227份样本来分析GC水平和社会地位/行为的关系，但我们可以用它们来检测一些因素如狼群大小、气候、季节对采样的影响（见下文的“统计方法和程序协变量”）。

我们用无线电数据定位这些狼，并在附近寻找最适合监控的位置进行观察，不远也不会近到干扰到狼群（通常超过1 km）。一般而言，我们先用无线电数据定位狼群，然后判断当时狼群的位置是否方便观察、是否可以识别个体或者我们是否可以在狼群离开后去采集样本，从而决定是观察这个狼群、还是继续寻找定位下一个狼群。我们用7 x 42双筒望眼镜和56x尼康单筒望远镜观察狼群。有时候我们无法做到持续的观察，因此我们还记录下了狼进入视线和离开视线的时间。当狼群离开视线、夜幕降临或者开始采集粪便样本时，我们就会停止观察。

我们通过体型、毛色、面部花纹和其他特征（比如断尾）来识别个体。无线电项圈也可以帮助我们进行个体识别。研究期间我们成功识别了德鲁伊峰狼群的所有个体。而对于玫瑰溪和利奥波德，我们能够识别大约35%的个体（这个比例在研究不同期间有变化），其中头狼是一直能够分辨出的。因此，我们可以分辨出每个狼群的头狼和非头狼（下属阶级）。一次行为观察的平均时长是1.91 h（最少0.25 h，最多8.67 h）。

由于玫瑰溪和利奥波德狼群的个体识别不完全，因此我们把行为观察的重心放在了德鲁伊峰狼群身上。为确定行为的节律性，我们采用了连续记录法（all-occurrences behaviour sampling）(Altmann 1974)。当狼群中出现攻击、争胜和交配行为时，我们记录下发起方、承受方和争斗的胜负。我们把社交行为分为四个大类：攻击行为（attack）、仪式化挑衅（stylized aggression）、争胜行为（agonistic behaviour）、以及屈服行为（submission）。更详细的行为描述见 Schenkel (1967) 和 Mech (1970)，表格描述见 Sands (2001)。“争胜行为”包括和头狼相关，但没有身体语言（如颈毛竖立、咬、抬腿小便）的行为。“屈服行为”是争胜行为的一小类，根据 Schenkel (1967) 的分类，这项行为受限于让步的行为信号或主从关系。“仪式化挑衅”包含身体接触，诸如咬、挡路或用吻部撞击。“攻击行为”则指剩下的那些强烈的打斗，尤其是不包含仪式化动作（比如嘴撞）的打斗，这种行为可能会导致流血伤害。在该研究的一部分分析中，我们把攻击行为和仪式化挑衅合并为一类“争斗行为”（两种均包含直接身体接触）。对于交配行为，我们记录下发起方、接受方和骑乘的持续时间。我们把“繁殖期”定义为狼群中第一次和最后一次交配行为之间的时段（期间不管是否观察到交配行为，都记为繁殖期）。

为矫正观察的偏差，我们每隔10分钟记录下当时在场或不在视线内的狼群成员 (Drickamer 1974)。有了这个数据，我们就可以矫正不同狼群间因为观察时间不同引起的行为节律偏差。

对于玫瑰溪和利奥波德狼群，我们可以区分出头狼但无力识别其他的狼个体，无法分辨其他狼的社会等级。对于德鲁伊峰狼群，我们可以识别所有的成员，因此我们可以记录下每一次争斗行为和争胜行为中胜者和败者的阶级关系。为得到明确的阶级关系，我们用wineloss标准矩阵（standard wineloss matrix）(Martin & Bateson 1986) 组织这些数据，得到一个阶位数最少的阶级关系表。我们也用其他方式分析了阶级关系 (e.g. the continuous BatcheldereBershadeSimpson Index: Jameson et al. 1999)，但在这里不作详述。所有分析的结果都是相似的，但我们所采用的这种方法得到的结果最显著。

观察期间，我们记录下了每份粪便样本的排便地点，如果可能的话，我们还会记录下该份样本来自哪一头狼。我们用附带罗盘的Leitz测距望远镜测定粪便样本的方位。对粪便地点的环境描述则口述记录在录音机中，并画在笔记本上。方位和环境描述可以帮助我们在狼群离开后找到并采集粪便样本。在寻找样本时，我们有时也会使用无线电，一人指挥一人寻找。采集样本时，我们也会搜集没有观察记录下的粪便：这些粪便样本有已知的采集群体和采集日期，但未知来源个体。我们也会搜集在寻找狼群时发现的粪便，不过这些样本都无法确定来源个体。如果已知，我们会记录下排便的时间，以及采集时间和冷冻样本的时间，如此一来便可以得知环境变化是否会对GC检测造成影响。样本采集后先保存在-20℃的冷冻室内，在于10天内转移至-80℃的冷冻室内，持续到化验时。

我们用文献中提到的方法提取类固醇，但稍修改了一些步骤 (Brown et al. 1994; Wasser et al. 1994; Monfort et al. 1997)。我们首先为样本称重，再用旋转式汽化器干燥（直到质量恒定不再改变），接着再称重已得到水分的含量。接着，我们取 0.2 g 干燥粪便置于 10 ml 酒精中放置 20 min，然后用离心机以1500转/分离心 15 min。接着称重离心管里无法溶解的固体部分（主要为毛发和骨头碎片），这些是需要丢弃的部分。对于每一份样本，我们都计算了这些固体部分和粪便干重的比例，以得到无法消化的部分的比例（“不消化系数 indigestibility index”）。表层的溶液被取出，在78.5℃（低于酒精的沸点）的环境中风干，接着用 2-3 ml 酒精搅拌洗涤 15 s，再用超声波玻璃清洗机清洗 15 s，重新晾干并再溶于 1 ml 无水甲醇中，搅拌 1 min，超声波玻璃清洗机清洗 30 s，再次搅拌 15 s，最后迅速转入冷冻管。提取完成的样本将被保存在-80℃的环境中，直到进行放射性免疫测定。

我们用coated-tube 125I-cortisol assay（厂商Diagnostic Products Corporation）测量GC含量。我们依据公认标准做粪便中皮质醇的放射性分析 (Cekan 1975)。（……具体检测方式下略……）

除了社会关系，还有一些其他因素可能会影响动物的GC水平。因此，我们还分析了雪深和环境温度对GC的影响。暴风雪或较深的积雪可能会升高狼的GC水平，但也有可能会降低狼群的压力，因为这时候猎物羸弱不堪容易猎杀。我们记录下每日的最高温和最低温、降雪或降雨量。我们把雪水当量（已知直径量筒中的雪重量）记为降雪量 (Farnes et al. 1999)。我们分析得知，GC和雪水当量没有关联（partial b = 0.00 ± 0.59，t₁₉₅ = 0.04，P = 0.97），也和当日最低温没有关系（partial b = -0.01 ± 0.01，t₁₉₅ = -0.58，P = 0.56），不过研究期间的两年均是暖冬，降雪也较少。由于气候因素不影响GC水平，因此在之后的分析中我们将不再考虑气候。

我们利用多元回归方程检测粪便样本的状况、采集时间和冷冻时间是否会影响GC含量。方程中包含有三个变量（粪便含水量、不消化系数和重复测量的变异系数CV）作为后续一些分析的协变量：包括所有的协方差分析（ANCOVA）和一部分涉及到这些变量的回归分析。我们利用参数统计检验来验证通过方程得到的结论。控制额外变量时，我们对它们进行了对数转化。得出结果包括标准误差和两两比较的结果。所有统计分析都是用Statistica软件完成的 (Statsoft 1998)。为避免伪重复（pseudoreplication），我们用嵌套的方差分析检测了来自同一个个体的样本。（换句话说，我们不会选定只分析同一个个体在不同日期的样本，我们的样本是完全随机的。）该分析显示，重复取样对我们的实验结果并无影响，这可能是因为我们对同一个体的取样都间隔了很长一段时间（大概每个个体每年可以采到三份样本）。我们无法做那227份未知来源的样本的重复取样检测，因此，我们便假定未知来源的样本的重复取样情况和已知来源样本相当。再次明确，未知来源样本仅用于分析雪量、天气、季节等环境因素是否会对GC造成影响，帮助我们确定除了社会地位和行为，是否还有其他因素也会影响GC分泌。对社会地位的分析主要只用了117份已知来源的样本。

分析发现，粪便中GC含量曲线的峰值相比正常生理GC峰值会延后 16-20 h，这和其他大型哺乳动物的情况类似。因此，对短期行为对短期GC含量的影响分析变得尤为复杂。这样一来，某天的某个短期行为对GC的影响，可能要等到第二天才会在粪便中体现出来（类似这篇文献里提到的麋鹿的情况：Creel et al. 2002）。不过，我们很少有机会能够在连续的几天里既观察到了行为又采集到了样本，导致样本量太少，所以我们无法在本研究中分析行为和GC含量的滞后关系。我们换了种分析方法，对比每个个体在每段研究期间某种行为的平均频率，和平均GC水平。我们希望通过这项分析，得知高GC浓度的个体，是否也会表现出高频率的争斗性行为（或者争胜行为）。

结果 RESULTS

我们检测了排便到采集的间隔时间、以及采集到冷冻的间隔时间对粪便GC含量的影响。我们同样也检测了粪便状况如含水量、不消化系数和重复检测的变异系数CV对GC检测的影响。多元回归检测得出，这五个变量对GC水平的影响都是显著的（F_5,274 = 5.45，P < 0:01），但变异性很低（R2 = 0.08），这意味着每个变量相对来说都不重要。采集和冷冻的间隔时间对我们的样本来说影响都不显著，两者的分析数据分别为 partial b = -0.19 ± 0.33，t₂₇₄ = 1.61，P = 0.11 和 partial b = 0.15 + 0.01，t₂₇₄ = 1.49，P = 0.14。不过由于大部分样本都是在环境温度零度以下时采集的，刚采到时这些样本就已经自然冻了起来，这可能会减少后期处理的间隔时间对样本的影响。剩下三个变量的数据分别为：不消化系数（partial b = -0.73 + 0.18，t₂₇₄ = -4.01，P = 0.01）、变异系数（partial b = 0.02 ± 0.01，t₂₇₄ = 2.01，P = 0.04）和含水量（partial b = 0.74 + 0.44，t₂₇₄ = 1.70，P = 0.09），前两者都对GC有显著影响，而含水量的影响则较弱。在后期分析中我们都考虑了这三个变量。由于含水量的影响力较弱，因此在把这三个变量和其他影响力小的因素进行对比时，我们没有对比含水量。总的来说，这些结果表明，粪便的状况会影响GC含量，即使是当粪便已被处理干燥并去除了不消化部分之后。因此往后做粪便样本检测时，控制好这些变量是非常重要的。

我们用阶乘的协方差分析检测每个狼群在每一年的社会地位和GC的关系。分析中的GC数值均经过了对数转化。社会地位分为头领和从属两类，而头领的GC水平明显高于从属个体（F_1,95 = 4.061，P = 0.047：从属 876 ± 286.7 ng 皮质醇/g；头领 1413 ± 222.1；图1）。两年对比（F_1,95 = 1.31，P = 0.25）、不同狼群间对比（F_2,95 = 0.68，P = 0.51）以及不同性别对比（F_1,83 = 0.276, P = 0.60）的结果也都是如此（图2）。因此无论何种状况下，头领的GC水平都明显高于从属个体。

头领（dominant）和从属（subordinate）的粪便内糖皮质激素含量对比。条状示平均数和标准误差，数字为样本数量。

各组对比的平均数和标准误差，黑色示从属阶级、白色示统治阶级，a、b、c分别为不同年份对比、不同狼群的对比和不同性别的对比。数字示样本量。

和预期的结果相反 (Creel et al. 1996)，我们发现GC水平和争斗/争胜行为的频率没有可察觉的关系（R² = 0.09，partial b = -0.79 + 0.47，t₈₁ = -1.68，P = 0.097，图3）。不过在分析中我们对比的是GC水平和争斗/争胜行为的总频率，这意味着，GC水平不会影响争斗/争胜行为的总量，但可能会影响某种特定行为出现的频率。举个例子，GC水平可能会影响流血攻击的频率，但不会影响其他比较平和的挑衅行为。为验证这种可能性，我们接下来将分析每种特定行为和GC水平的关系。

粪便GC含量和相应个体的争胜/争斗行为对比。

对德鲁伊峰狼群的观察显示，低地位的狼也可以参与交配。地位最低的雌狼106F和雌性头狼040F交配的频率都是差不多的，分别为 1.01 acts/h 和 1.21 acts/h。三只交配频率最高（0.97-1.21）的雌狼都产下了幼仔，这意味着低地位雌狼的生殖能力并没有被抑制 (Packard et al. 1983; Asa 1997)。

在整个观察期间，GC水平和争斗行为没有显著的关系（见上文）。然而，我们发现繁殖期间GC和争斗行为均出现了变化。繁殖期间，GC水平明显提高了（F_1,403 = 5.56，P = 0.02，该数据包括了2001年繁殖期的数据，图4），而且无论社会地位如何，升高的量都是相似的，因此这种升高依然没有改变前文提到的头领GC比从属高的情况。和GC的提升相平行，2000年繁殖期的争斗行为的频率也增加了（非繁殖期：0.14 ± 0.04 acts/h；繁殖期：0.31±0.02 acts/h；两两检验：t₆ = 5.12，P = 0.002；图5a）。由于观察数据有限，我们无法计算1999年繁殖期的争斗行为情况，不过如果把1999年的数据也加到2000年的数据上，争斗行为仍是升高的趋势（t₁₉ = 5.36，P < 0.001；图5a）。

2000年的繁殖期间，激烈程度较轻的争胜行为也呈现出增加的趋势（成对t检验：t₆ = 1.82，单边检验：P = 0.06），不过这些仪式化行为的增长幅度不及争斗行为（非繁殖期：0.41 ± 0.07 acts/h；繁殖期：0.48 ± 0.10）。1999年非繁殖期的争胜行为频率（0.69 ± 0.06 acts/h）则是要比繁殖期时高。

不同时期（非繁殖期nonmating和繁殖期mating）所有狼群的粪便GC含量的平均数和标准误差。数字示样本量。

不同时期，德鲁伊峰狼群的争斗行为(a)和争胜行为(b)的平均数和标准误差。黑色示繁殖期（仅有2000年的数据），灰色示非繁殖期（仅有2000年的数据），白色示非繁殖期（1999年加2000年的数据）。

对德鲁伊峰狼群的观察数据足够我们分析社会地位是否和争斗/争胜行为存在正相关，就像其他社会性食肉动物和灵长动物那样 (Creel et al. 1996)。对这个狼群而言，我们没有发现这两者存在相关性（图6）。举个例子，1999年，雌性头狼040F是被卷入争斗事件最多的个体，但在2000年，末等雌狼106F却又成为了众矢之的。总的来说，相比较低等级的个体，较高等级的狼可以赢得大部分的争斗，但不一定会被卷进较多的争斗。

1999年到2000年，德鲁伊峰狼群中的争斗/争胜行为。狼按照等级排序，左高右低。021M和040F分别为雄性和雌性头狼。

讨论 DISCUSSION

无论是雄性还是雌性头狼，其GC水平都比低地位的个体高。目前已有9种社会性动物都是这样的情况。因此在社会性食肉动物和灵长动物中，“低地位个体GC水平高，并会因此遭受生殖抑制”的假说看来大概是个伪命题了 (Creel 2001)。

不过，本次有关行为的研究又引发了一个新的问题，即某个特定的社交行为是否会影响GC的分泌。争斗和争胜行为对构建狼群的社会结构至关重要，对其他社会性的食肉动物和合作繁殖的动物来说也是如此。换句话说，争斗的结果将影响成员的社会地位，而地位等级又可以预测GC水平。考虑到可能存在这些关系，我们需要一个把GC水平和争斗/争胜行为隔开来分析的研究，否则我们很难认定这种关系真的存在。对狼来说，高水平的GC含量不会引发高频率的争斗行为，对野犬和侏獴来说也是一样 (Creel et al. 1996)。但是，GC的升高又确实可以提高繁殖期间的争斗行为。目前我们还不清楚统治阶层的行为如何提高GC水平。最明确的行为结论就是，头领可以在绝大多数争斗中获胜，但是相比败北、获胜者显然不像是压力更大的一方。统治阶层的高GC水平更可能是他们“行为状态（behavioural state）”的结果，而不是公开举止的结果。换句话说，无论有没有其他狼来挑战，头狼都需要时刻准备好战斗，这样会产生较大的压力。

我们有足够的数据可以给德鲁伊峰狼群建立一套连续的地位阶层表。根据这套表，我们可以明确得知社会地位和GC的关系，但是两者间的关系不如把地位分成头领和从属两类来得明显。同样的情况也出现在非洲野犬的种群中 (Creel et al. 1996, 1997)：头领的GC水平比从属个体要高，但是非头领个体尽管地位仍存在差异，但他们之间的GC水平却没有明显的差别。这样一来，GC水平更可能只和“头领地位”有关，而不是和行为有关了。但这也不是说争斗行为不重要，许多研究（包括本篇）都显示争斗行为会影响GC水平。不过，我们的研究认为，头领地位对GC的影响力应该比行为状态（比如时刻准备接受挑战的状态）要大，只是这很难定量讨论 (Virgin & Sapolsky 1997)。

McLeod et al. (1995) 曾经调查了一群圈养狼的GC水平和社会行为的关系，结果却和我们的不同。他们的研究认为，雄性和雌性的地位和压力的关系是不一样的。由于β雄性的皮质激素含量最高但没有晋升为头狼，McLeod et al. 便推断雄性的地位是通过对压力的反应来决定的，和狒狒一样 (Sapolsky 1992b)。除了GC水平最高之外，那头β雄性面临的冲突事件也比其他雄性都多。对于雌性而言，末等雌性的GC水平最高。由于那个狼群里雌性之间的竞争比较激烈，McLeod et al. 便认为“身为低等地位的雌性，需要时刻面临比高等地位的雌性更多的危险”。因为那个狼群处于人工圈养的情况，低地位的个体可能很难逃避其他个体的攻击，从而具有较高的GC水平 (Creel 2001)——因为圈养狼群内的流血冲突常常会比野外环境中频繁。尽管我们两个研究的争斗行为频率不同，但两个研究都发现繁殖期间狼群的争斗行为会增加，同时GC水平也会增加。

由于GC可以改变能量产生的途径，在一些物种中，孕期和哺乳期时GC水平也会提升（例如普通狨和斑鬣狗）(Goymann et al. 2001)，因此头狼的GC水平较高可能也有这一原因。不过我们认为不是如此，有两个原因。首先，无论雌狼还是雄狼，GC水平都和地位有关，而孕期和哺乳期显然不应该对雄狼产生影响。但是事实却是，雄狼中地位和GC的关联比雌狼还要紧密（图2）。第二，研究中的每头雌狼都成功生育了，不管头狼还是从属皆是如此。不过我们没有把社会等级和生殖状况独立开来，无法判断不同的生殖状况是否会影响GC的含量。

总的来说，不同物种的社会行为是不同的，因此可能对于某些物种来说，高GC对应着高等级 (Creel et al. 1996)，但对另一些物种来说却不是如此 (Virgin & Sapolsky 1997)。排开这种差异不谈，在许多合作繁殖的动物种群中，头领个体的GC水平在社会结构稳定期间往往比从属个体高。如果长期的高GC水平会降低头领的适合度，那么对于这些物种来说，成为头领就可以获得大量的好处，而从属个体则花费较少的代价取得较低水平的生活状态。

1.        Abbott, D. H., McNeilly, A. S., Lunn, S. F., Hulme, M. J. & Burden, F. J. 1981. Inhibition of ovarian function in subordinate female marmoset monkeys (Callithrix jacchus). Journal of Reproduction and Fertility, 63, 335e345.
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这一次原谅我分子检测部分直接跳过了，反正我看不懂，我翻出来你萌更看不懂 （炸
高投入高回报的头狼，简直就跟人类的皇帝一样WWW，文里也把食肉动物和灵长动物归为一类了WWW（？