【资料】 【文献翻译】个体素质探究：海燕的基础代谢率和繁殖能力 海燕, 基础代谢率, 繁殖

羽·凌风

昨天整理电脑时发现的文献一篇~ 很早以前(?)找BMR资料的时候收集的~
满篇的繁殖能力有种很危险的感觉，是我的错觉吗？（核爆！
说起来对植物而言，能量补偿假说挺明显的~~~（？


原文在此：http://beheco.oxfordjournals.org/content/16/5/906.abstract


个体素质探究：海燕的基础代谢率和繁殖能力
Exploring individual quality: basal metabolic rate and reproductive performance in storm-petrels

Alexis L. Blackmer,^a Robert A. Mauck,^b Joshua T. Ackerman,^c Charles E. Huntington,^d
Gabrielle A. Nevitt,^a and Joseph B. Williams^e
a Department of Neurobiology, Physiology, and Behavior, University of California, Davis, Davis, CA 95616, USA,
b Biology Department, Kenyon College, Gambier, OH 43022, USA,
c Department of Wildlife, Fish, and Conservation Biology, University of California, Davis, Davis, CA 95616, USA,
d Department of Biology, Bowdoin College, Brunswick, ME 04011, USA,
e Department of Evolution, Ecology, and Organismal Biology, Ohio State University, Columbus, OH 43210, USA

尽管有证据表明，一些动物个体可能同时具有较高的繁殖能力和生存能力，但这种个体素质的变异机制依然不为人所知。补偿假说和强摄食假说认为基础代谢率（basal metabolic rate, BMR）会影响繁殖能力；如果是这样，那么BMR可能就和个体素质有关。我们将通过测量2000年至2001年生活在加拿大新不伦瑞克省（New Brunswick）肯特岛（Kent Island）的白腰叉尾海燕Oceanodroma leucorhoa于孵育期的BMR，评估其是否是影响海燕繁殖能力的主要个体因素。我们统计了影响BMR的内在（体重、繁殖年限、性别）和外在（年份、日期、时间）因素。我们发现BMR较低的雄性会在繁殖季早期孵蛋，而且他们后代翅膀的成长速率也比BMR较高的雄性快。相反地，雌性的BMR和产蛋量、孵化日期、后代成长速率都无关，父母双方之前的繁殖成功年数（≤23年）也与之无关。因此，对雄性个体而言，我们的结果证实了补偿假说。这个假说认为，BMR较低的动物比BMR较高的个体具有更强的繁殖能力，因为他们维持自身所需的消耗较少，所以可以在繁殖上投入更多的能量。我们的结果证实了繁殖能力的种类个体素质和BMR有关，并且表明BMR对雄性个体素质的影响可能大于雌性。

关键词Key words：基础代谢率 basal metabolic rate，补偿假说 compensation hypothesis，个体素质 individual quality，白腰叉尾海燕 Oceanodroma leucorhoa，繁殖能力 reproductive performance

许多研究都曾推断个体素质的差异会影响繁殖能力(e.g., Cobley et al., 1998; Mauck et al., 2004; Thomas and Coulson, 1988)。不论年龄和环境条件，一些个体往往比其他个体具有更强的繁殖能力(e.g., Bradley et al., 2000; Cobley et al., 1998; Johannesen et al., 2003)。而且这些成功的繁殖者常常具有更长的寿命，相较之下，繁殖能力较弱的个体很快就会被淘汰(e.g., Harris and Wanless, 1995; Mauck et al., 2004; Thomas and Coulson, 1988; Wooller et al., 1989)。这种繁殖成功率和生存率之间的正相关就是个体素质(Curio, 1983; Forslund and Part, 1995)。

一些实验研究曾将繁殖期的配偶正在孵育的小型和大型的蛋交换，以排除蛋的尺寸对亲代抚养后代能力的影响(e.g., Amundsen and Stokland, 1990; Reid and Boersma, 1990; Risch and Rohwer, 2000)。这些研究得出，父母的个体素质对雏鸟成长率、长羽成功率和长羽期幼鸟的体重有非常重要的影响。因此，除了年龄和繁殖经验，个体内在的特征和体质也会影响繁殖能力。

因为能量管理和适合度有关(Ricklefs and Wikelski, 2002)，这可能也可以解释这种个体差异。一个似有道理的解释是，不同个体分配在繁殖上的能量是有差异的。基础代谢率（BMR）即，除去体温调节和运动消耗外，维持身体组织和重要机能正常运作的能量消耗(Kleiber, 1961)，主要通过线粒体三磷酸腺苷合成(Rolfe and Brown, 1997)。尽管BMR可能和繁殖能力无关，但目前已有两个假说把BMR和个体素质联系在一起。这些假说认为动物需要把可以获得的能量在自身机能的维持、成长和繁殖间分配，因此BMR的种内差异和繁殖能力相关。

补偿假说（compensation hypothesis）(terminology after Nilsson, 2002)认为，BMR较低的动物相比BMR较高的个体具有较强的繁殖能力，因为BMR较低意味着个体维持自身机能所需的能耗较小，所以可以分配更多的能量在繁殖上（另有参考Gadgil and Bossert, 1970的能量分配假说（allocation hypothesis））。如果是这样的话，BMR较低的动物就会具有较高的个体素质。相反地，强摄食假说（increased-intake hypothesis）(terminology after Nilsson, 2002)认为，BMR较高的个体的繁殖能力比BMR较低的个体强。较高的BMR通常意味着动物具有较大的肠、肺、肾和心脏(Daan et al., 1990; Konarzewski and Diamond, 1995; Speakman and McQueenie, 1996)；也就是说，BMR较高的个体也许能够吸收更多的能量，并将它们分配在繁殖上(Hayes et al., 1992; McNab, 1980; Thompson, 1992)。如果这样，BMR较高的动物将具有较高的个体素质，繁殖能力也更强。

补偿假说和强摄食假说都久经考验。目前还没有研究调查过小型哺乳动物雌性个体的BMR（或静息代谢率）和繁殖能力间的关系，诸如产仔数、窝重量、后代重量和幼儿成长率(Johnson et al., 2001)。与此相反，Nilsson (2002)在研究沼泽山雀Parus palustris时找到了支持强摄食假说的证据：当育雏数增加时，亲代的BMR也会增加。Chastel et al. (2003)发现，比其他个体更早开始繁殖的麻雀的血液中具有更高的甲状腺激素水平，而且甲状腺激素水平肯定和BMR有关，这可能也可以证实强摄食假说。

在这里，我们将评估BMR的个体差异是否会影响繁殖成功率，这也是鸟类个体素质的组成部分。我们还特别调查了年长的鹱形目鸟类，白腰叉尾海燕Oceanodroma leucorhoa，在孵育期检测的BMR和繁殖能力的关系。从我们的研究地点获得的长期数据（1955-1995）显示繁殖成功率因个体固有特性（非年龄）的不同而不同。这些鸟类中、与年龄相关的繁殖成功率差异可以归因于个体表型的差异，这样一来，初期的繁殖成功率和寿命之间就存在正相关——换句话说，即和个体素质存在正相关(Mauck et al., 2004)。因此，白腰叉尾海燕将是研究个体素质基础原理的合适物种。我们使用了四个常用于检测鸟类繁殖能力的参数：孵化日期、雏鸟成长率、产蛋量和个体孵化成功率。

孵化日期是用于判断亲代繁殖能力的有效指标，因为在繁殖期中较早孵化出生的幼崽通常比后出生的存活率要高(e.g., Blums et al., 2002; Price et al., 1988)，尤其是对于寿命漫长的海鸟而言(e.g., Catry et al., 1998; Harris, 1979; Hatch and Nettleship, 1998; Spear and Nur, 1994)。除此之外，在长寿命的海鸟种群中，个体素质会影响孵化日期和其他与时间有关的因素，拥有高个体素质的个体，其后代的孵化时间常比低个体素质的个体要早(e.g., Aebischer, 1993; Cobley et al., 1998; Morbey and Ydenberg, 2000)。

雏鸟成长率通常用于测量亲代的繁殖能力，对海鸟而言，成长率较快的雏鸟往往拥有更高的存活率(e.g., Coulson and Porter, 1985; Nisbet et al., 1995)。此外，个体素质高的父母养育的雏鸟，其成长也会比个体素质低的父母的后代要快(e.g., Cobley et al., 1998; Hipfner, 1997; Wendeln and Becker, 1999)。

产蛋量会影响三趾鸥Rissa tridactyla、小黑背鸥Larus fuscus和普通燕鸥Sterna hirundo的后代存活率，并且与粉红燕鸥Sterna dougallii后代的成长率有关(Williams, 1994)。另外，产蛋量常和个体素质的研究相关。举个例子，Croxall et al. (1992)的研究表示，飘泊信天翁Diomedea exulans种群中50%的产蛋量差异都可以归因于个体素质。在实验研究中，产蛋量也常用作判断个体素质的指标，以在研究雏鸟成长率(e.g., Amundsen and Stokland, 1990; Amundsen et al., 1996; Hipfner and Gaston, 1999)、长羽成功率(Reid and Boersma, 1990)和雏鸟存活率(Bolton, 1991)时排除雌性个体素质的影响。

尽管动物的终生孵化成功率很难测量，尤其是那些寿命漫长的动物(Clutton-Brock, 1988; Newton, 1989)，但对于一些长寿的鸟类，终生孵化成功率受个体素质的影响(e.g., Cobley et al., 1998; Croxall et al., 1992; Thomas and Coulson, 1988)。由于白腰叉尾海燕的回溯习性很弱(Mauck et al., 2004)，我们无从得知一个成体所孵育的后代的确切数量。因此，我们所用作终生繁殖能力指标的终生孵化成功率，指的是个体在我们研究的一年间、通过BMR所测量的繁殖成功率。

我们的研究地点位于加拿大新不伦瑞克省的肯特岛（44°35′N, 66°45′W），时间为2000至2001年的繁殖期。Huntington et al. (1996)曾在其著作中详细描述过白腰叉尾海燕的繁殖生物学。书中提到(45 g)，白腰叉尾海燕是一种小型、长寿（＞35年）、于洞穴中筑巢的鹱形目鸟类。在每个繁殖季，雌性都会产下一枚蛋；接着父母双方会轮流孵蛋1至6天直到蛋孵化（孵化平均用时43天）。在孵化期间，父母维持生存所需的能量来源于自身的脂肪和前胃（proventriculus）中富含脂质的胃油。海燕种群中，蛋的孵化不是同时的，常常持续1至2个月。

Huntington所做的种群研究为我们提供了研究种群的性别和繁殖年限（范围1-3年）数据。我们已知每一只鸟的繁殖年限（例，每只鸟繁殖后代的年数）但这不是他们的实际年龄，因为标记的个体很少（＜2%）再回到这座岛来繁殖后代(Huntington, unpublished data)。不过，通过对每年的数据进行系统搜索，我们定位了研究区域内所有鸟的繁殖位点(Mauck et al., 2004)，并且，因为个体在其一生中常在同一块区域附近繁殖后代(Huntington et al., 1996)，我们可能也定位到了他们第一次繁殖时的位点。有关重新回到该岛的雏鸟数据显示，白腰叉尾海燕从5±1岁开始，每年都会繁殖一次(Huntington et al., 1996)。因此，繁殖年限和真实年龄是紧密相关的。我们无法精确得知9只个体的最初繁殖年龄，因为我们发现这些鸟在第一次繁殖时所使用的洞穴之前是被其他鸟占据的，但我们没有发现在过去的1-4年他们有回到这些洞穴。所以，我们预测其中4只鸟的繁殖年限在一年之内（我们认为这些鸟正处在他们的最早繁殖年龄，但事实上他们很可能已经繁殖第二次了），而另外5只鸟的繁殖时限为4年内，此为最大值和最小值之间的可能值。

孵化日期和雏鸟成长率都是在2001年测量的。大部分情况下，产蛋量和终生孵化成功率都是在两年的其中一年测量的。我们没有把年均孵化成功率作为判断繁殖能力的指标之一，因为大部分成鸟（95只中的77只）都能成功孵化雏鸟的。

在2001年测量孵化日期时，我们每天都会到有鸟巢的洞穴附近以检查其内是否有鸟蛋或者雏鸟，观察开始于预期最早的孵化日期的前几天（通过照蛋预测时间）(Blackmer, personal observation, following Weller, 1956)。8枚蛋是在八月初孵化的，那时还没有调查人员在场。我们只能在八月中旬通过测量雏鸟的尺寸（mm）来估算雏鸟的年龄（估算年龄的公式为：雏鸟年龄（天）= -10.313 + (0.233 × 扁平翼弦) + (1.125 × 短跗骨), r² = .94, n = 100雏鸟）(Mauck, unpublished data, following Furness, 1983; Harris et al., 1992)。通过测量雏鸟的尺寸推算出他们的年龄，我们就可以算出孵化的日期。

我们在2001年雏鸟翅膀线性成长的发育期测量了雏鸟的翅膀成长率（雏鸟年龄在20至50天）(Mauck and Ricklefs, 2005)。我们在同一段时间内（八月18-28日）测量了所有雏鸟，以减少季节变化对雏鸟成长的影响，这种影响已经在其他海鸟中被观察到了(e.g., Morbey and Ydenberg, 2000; Vinuela et al., 1996)。我们在这10天里使用如下公式计算雏鸟的成长率：翅成长率（mm day^-1）= (扁平翼弦day₁₀ - 扁平翼弦day₀) / 10天。其中有3只雏鸟，我们只测量了5天的成长量（八月23-28日），因为在八月18日时这些雏鸟还没有满20天，在这时他们可能还没有开始长羽。

我们只测量了那些测过BMR的雌性的产蛋量，公式为：产蛋量（mm³）= (0.512 × 长度 × 宽度²) / 1000 (Hoyt, 1979)。

我们利用长期数据来计算每只成鸟的终生孵化成功率（成功孵化的蛋的数量除以企图孵化的蛋的总数），并且只计算那些数据齐全、我们可以准确地得知其从最初到我们测量BMR的时间内所有孵蛋情况的鸟。我们排除了那些超过1年都没有数据的鸟（n = 38）。如果当年的蛋没有孵化，或者我们发现有鸟巢位点的地方只有成鸟而没有鸟蛋（例如此年成鸟没有繁殖后代），则记该年孵蛋失败。在我们测量成鸟BMR的这年的成功孵化，以及因人为干扰而孵化失败的年份（例如研究员不慎打破蛋或者人的气味导致成鸟弃巢），都不算入终生孵化成功率。

BMR的定义为，一只动物在没有体温调节和消化活动的静息期间，能量消耗（以耗氧率VO₂为测量指标）的比率(Kleiber, 1961)。对12只孵蛋的白腰叉尾海燕的初步测试（这些测量没有计入后续的分析中）显示，可以测量到基础耗氧率的情况为(1)当鸟被置于用于测量呼吸运动的隔温、黑暗的室内，环境温度维持在28℃（例如在热中性域中）(Ochoa-Acuna and Montevecchi, 2002)；(2)鸟在室内安静地停留≥ 1.5 h；(3)在白天测量耗氧率1030和1800小时（孵蛋期间的正常静止期）(Ochoa-Acuna and Montevecchi, 2002)；(4)在个体孵蛋轮班的第二天测量VO₂。在个体孵蛋的第二天测量VO₂，可以保证该鸟已无进食＞24 h，因此只有消耗自身的能量（新陈代谢所需只能来自胃油或脂肪）而没有消化食物。我们没有测量已经开始孵蛋2天的鸟，因为海燕的孵蛋轮班平均为2.5天，这样做可能会极大地减少样本数量(Huntington et al., 1996)。

我们通过测量每个个体在43天孵蛋期中间三分之一的BMR，控制孵蛋期可能出现的其他所有影响因素。为估计这个周期，我们在繁殖季早期探访了每只鸟的洞穴，并且通过照蛋判断鸟蛋当下的孵化阶段(Blackmer, personal observation, following Weller, 1956)。接着我们在确定把鸟作为测量对象前持续观察了几天洞穴，这样我们就可以在其开始孵蛋的第二天对其进行BMR测量。我们用布袋把鸟运到附近的实验室（＜10 min脚程），并且在3-4 h内将其送回洞穴。这不会对孵化过程造成太大影响，因为成鸟有时也会离开他们的巢穴长达一天(Huntington et al., 1996)，在研究期间并没有鸟蛋被掠食者破坏。

我们用开放呼吸系统计量法（openflow respirometry system）测量耗氧率。在每一次测量前，我们都会用Sable Systems’s PP-2打气泵（version 1.0）将干燥空气（20.95%氧）鼓入测量系统以校准（分析系统为Sable Systems’s FOX Field Oxygen Analysis System）(Henderson, Nevada, USA)。为测定BMR，我们用指示剂Drierite®和碱石灰分别把空气中的水蒸气和二氧化碳去除，接着将气体通入盖有密封Plexiglas®盖的水套铝呼吸测量室（water-jacketed aluminum respirometry chamber）。在2000年的测量中我们使用了两个测量室，这样当我们测量一只鸟的耗氧率时，可以放另一只鸟在室内适应环境。在2001年的测量中只用了一个测量室。在这两年中，鸟在室内测量的时间都相当（1.5-2.5 h）。2000年的测量中，流入空气的速率控制为620 ml min-1，2001年则为550 ml min-1，速率均用流量控制器(Tylan® FC260 and FC2900-4S, Mykrolis Corp., Billerica, Massachusetts, USA)和美国万机仪器公司（MKS Instruments Inc.）所产的气体流量控制系统247 Four-Channel Readout (Andover, Massachusetts, USA)控制。这两种流量计都已校准(Levy, 1964)。流出空气中的水蒸气和二氧化碳分别用硅胶和烧碱石棉去除。接着再用氧气分析器每60 s检测一次流出气体中的氧气浓度，同时将数据存入电脑。对每只鸟的VO2记录都持续了30-60 min。我们接着计算出每只鸟的最低VO2稳定时段(Gessaman, 1987)，即连续10分钟平均每分钟耗氧率的变化都保持在0.01%。我们利用转换公式20.08 kJ l-1通过耗氧率计算BMR (Schmidt-Nielson, 1997)。在进行耗氧率测量之前和之后，我们都会用Pesola弹簧秤为每只鸟称体重，重量数值精确至0.5 g，同时我们预测在测量耗氧率时鸟的体重将会直线下降。

我们以体重、年份、性别、繁殖年限、日期和测量BMR的时间为变量代入一个用于计算剩余BMR的一般线性模型（general linear model, GLM）。BMR的一般线性模型里包括体重、年份（2000或2001）、繁殖年限、性别（雄性、雌性或未知）、BMR测量的儒略日（Julian date）以说明季节影响、以及测量的时间。因此，个体的剩余BMR模型通过分析影响BMR的所有内在（体重、繁殖年限和性别）和外在（年份、日期和时间）因素矫正代谢速率的计算。

我们利用皮尔逊积差相关（Pearson’s product-moment correlations）来检验两性的剩余BMR和繁殖能力间的关系。我们还利用2001年的数据检验剩余BMR和孵化日期与雏鸟成长率间的关系。孵化日期（取决于孵化成功率）和成长率（取决于雏鸟存活率）的样本数量都是变化的。我们还检验了每年剩余BMR（测量于2000和2001年）和终生孵化成功率与产蛋量间的关系（分析时只用了雌性的数据，因为我们预测雄性的BMR和产蛋量无关）。

我们用相同的数据集中取得的分析数据矫正了所有的α值。分析剩余BMR和繁殖能力关系时所用的α值，雄性α = .05 / 3、雌性α = .05 / 4；我们使用的则为α = .05。我们对体重和BMR数据进行对数变换（log transformed），以改善同方差性（homoscedasticity）并使两者的关系线性化(Zar, 1996)。终生孵化成功率的数据以平方根反正弦变换（arcsine square root transformed）以保证期常态(Zar, 1996)；所有其它的变量都是正态分布。

我们在2000年（n = 52）和2001年（n = 43）的繁殖季节测量了95只白腰叉尾海燕的BMR。83只鸟的性别是已知的（43雌性、40雄性）；不过，我们把所有95只鸟的数据都用在了GLM分析上，以计算每个个体的剩余log BMR用于矫正。只有log体重（p = .006，表1）和年份（p = .01，表1）和log BMR显著相关。交互作用项的联系不显著。2000年雄性和雌性的原始BMR比2001年的要高，雄性分别为52.6±9.7 kJ day-1（n = 23）和 46.4±7.2 kJ day-1（n = 17），雌性分别为51.5±7.7 kJ day-1（n = 25）和47.3±6.8 kJ day-1（n = 18），但两性之间没有显著差异（p ＞ .60）。2000年雌性的体重数据也明显比2001年高（分别为48.3±2.7 g和46.7±2.8 g，双样本检验df = 42, t = 2.40, p = .02），但雄性的体重数据则没有显著差异（分别为48.4±3.1 g和47.2±4.0 g，双样本检验df = 39, t = 0.99, p = .32）。不过，性别和BMR之间都没有显著差异（表1）。

log BMR的一般线性模型（GLM）的参数估计，根据的指标为log 体重（log mass）、年份（2000，2001）、性别（雄性、雌性和未知）、繁殖年限（1–23年）、BMR测量日的儒略日期、以及测量时间。

BMR和雄性的繁殖能力有关，但和雌性无关。我们有22只雄性的完整孵化成功率记录，以及每年剩余BMR和终生孵化成功率的关系（p = .65, r = .10, n = 22，图1a）。不过在2001年，17只雄性中有14只成功孵化了后代。对于这些雄性而言，剩余BMR肯定和孵化日期有关（p = .001, r = .78, n = 14，图1b），并且与雏鸟翅膀成长率呈负相关（p = .03, r = -.73, n = 14，图1c）。

雄性白腰叉尾海燕的剩余BMR和各项指标的关系：(a) 测量了BMR的雄性的终生孵化成功率，白圈为2000年、黑点为2001年（p = .65）；(b) 2001年的孵化日的儒略日期（p = .001）；(c) 2001年的雏鸟翅膀成长率（p = .003）。剩余BMR通过结合了体重、年份、繁殖年限、性别、BMR测量日的儒略日期、以及测量时间的一般线性模型（GLM）计算得出。BMR和体重都经过对数转换，以改善同方差性并使两者的关系线性化。

雄性BMR和孵化日期间的关系可能受到雄性身体状况的影响，例如身体状况较好（脂肪储量较多）的个体会比那些状况较差（脂肪储量较少）的个体更早开始繁殖。为解决这个问题，我们将“身体状况”定义为体重除以跗骨长度的值。接着我们检验这个变量和日期的关系，以判断繁殖期雄性身体状况的不同是否可以解释孵化日期的差异。两年中雄性的身体状况都和日期无关（p = .27, r = -.18, n = 40），无论是2001年的雄性（p = .54, r = -.16, n = 17），还是2001年成功养育了后代的雄性（p = .24, r = -.34, n = 14）。

雌性的每年剩余BMR和终生孵化成功率无关（p = .12, r = -.31, n = 27，图2a）。雌性的剩余BMR同样和产蛋量无关（p = .23, r = -.20, n = 39，图2b）；产蛋量的变化范围为7.6到10.3 mm3（平均9.1±0.6 mm3）。在2001年成功孵化了雏鸟的雌性的剩余BMR同样也和孵化时间（p = .91, r = -.03, n = 15，图2c）和雏鸟翅膀成长率（p = .58, r = .16, n = 14，图2d）无关。

雌性白腰叉尾海燕的剩余BMR和各项指标的关系：(a) 测量了BMR的雌性的终生孵化成功率，白圈为2000年、黑点为2001年（p = .12）；(b) 测量了BMR的雌性的产蛋量，白圈为2000年、黑点为2001年（p = .23）；(c) 2001年的孵化日的儒略日期（p = .91）；(d) 2001年的雏鸟翅膀成长率（p = .58）。剩余BMR通过结合了体重、年份、繁殖年限、性别、BMR测量日的儒略日期、以及测量时间的一般线性模型（GLM）计算得出。BMR和体重都经过对数转换，以改善同方差性并使两者的关系线性化。

剩余BMR较低的雄性白腰叉尾海燕常在繁殖季节初期孵化雏鸟，同时雏鸟的翅膀成长率也比父亲的剩余BMR较高的雏鸟更快（图1b,c）。这些结论支持了补偿假说(Gadgil and Bossert, 1970; Nilsson, 2002)，即因为维持自身生存所需消耗能量较少（即BMR低）的个体相比那些自身维持消耗大的个体，可以分配更多的能量在繁殖上，所以BMR和繁殖能力存在负相关。尽管我们的研究没有明确海燕的BMR和繁殖能力到底是如何影响运动代谢率的，不过我们的结果证实了动物繁殖能力的种内差异是和BMR有关的。相反地，无论雄性还是雌性海燕的数据都无法证实强摄食假说。BMR不和任何繁殖能力指标呈正相关，即BMR较高的个体相比BMR较低的个体不会更快分配更多的能量在繁殖上(e.g., Daan et al., 1990; Lindstron and Kvist, 1995)。

雄性的剩余BMR和孵化日期间的关系可能归因于BMR的季节性上升，例如为了适应变化的环境BMR会增加(e.g., Cooper and Swanson, 1994; Williams and Tieleman, 2000)。如果是这样的话，因为我们通过测量每一只鸟在孵育期中间三分之一时的BMR严格控制了生理效应的差异，所以在繁殖季节早期测量的雄性可能会比晚期测量的个体具有较低的剩余BMR和较早的孵化日期。不过，我们发现雄性的BMR和测量日期间没有关系（表1）。因此，BMR的这种暂时性变化可能不会影响剩余BMR和孵化日期间的关系。

对于繁殖中的海燕而言，体重的差异可能意味着身体尺寸或者脂肪储量的差异。较早繁殖的雄性可能出在更好的身体状况下，并且脂肪储量也更多。如果如此，早繁殖的雄性可能比那些体重相同但脂肪储量较低的个体具有更低的剩余BMR。无论如何，我们发现身体状况较好的雄性（体重和跗骨长度比较大）没有比身体状况较差的个体更早开始繁殖。因此，身体状况不会影响我们的结论。

如果BMR随着年龄增长而降低（这在哺乳动物中已被证实，包括人类(Harper, 1998; Piers et al., 1998)、大鼠(Even et al., 2001)和狗(Harper, 1998)），那么年长的海燕可能同时具有较低的代谢率和较早的孵化日期，因为年老的鸟常常比年轻的鸟较早开始繁殖(Mauck, 1997)。不过，我们在计算剩余BMR时已经考虑了年龄（表1），所以雄性的剩余BMR和孵化日期间的关系不会受年龄的影响。因此，雄性BMR和孵化日期间确实存在联系。

由于雄性的BMR和孵化日期间存在正相关，如果早孵化的雏鸟成长率比晚孵化的鸟快，那么雄性剩余BMR和雏鸟翅膀成长率间的关系也可能会受到影响。研究者们已在其他物种中发现晚孵化和低成长率之间的关系，包括南极企鹅Pygoscelis antarctica (Vinuela et al., 1996)和海雀科鸟类(e.g., Birkhead and Nettleship, 1982; Morbey and Ydenberg, 1997)，在某些情况下，这和繁殖季节末期可获得的食物减少有关(Hedgren and Linnman, 1979; Moreno et al., 1997)。不过，因为我们都是在八月的同一段时间测量的每只幼鸟的翅膀成长率，因此可以将季节的影响减至最小。除此之外，我们只在翅膀线性成长的时期对雏鸟进行测量，可以排除雏鸟年龄对成长率的影响(Mauck and Ricklefs, 2005)。Mauck and Ricklefs (2005)也在其著作中说明，白腰叉尾海燕雏鸟的翅膀成长率受亲代喂食的频率和量的影响，并且与孵化日期无关（p ＞ .45）(Mauck and Ricklefs, unpublished data)。因此，雄性剩余BMR和雏鸟翅膀成长率间也确实存在联系。

雄性剩余BMR和孵化日期以及雏鸟翅膀成长率之间的关系显示，BMR也许可以解释个体素质的差异。许多研究都推断固有特性（例如环境条件和亲代的年龄或繁殖经验）会影响鸟类的繁殖成功率(e.g., Brouwer et al., 1995; Cobley et al., 1998; Morbey and Ydenberg, 2000)。然而，现在人们还不清楚导致个体素质差异的潜在因素。因为剩余BMR较低的雄性白腰叉尾海燕比BMR较高的个体具有更出色的繁殖能力，所以高个体素质可能也和低BMR有关。

我们尚不清楚为何雄性和雌性的结果如此不同，但有关鹱形目的研究已发现不同的性别具有不同的繁殖力，而且雄性在孵蛋期和饲育期付出的努力比雌性更多。举个例子，在白腰叉尾海燕、南极企鹅Thalassoica antarctica、岬海燕Daption capense、巨鹱属鸟类Macronectes spp.、雪鹱Pagodroma nivea、暴雪鹱Fulmarus glacialis、飘泊信天翁和黑背信天翁Phoebastria immutabilis的种群中，雄性在孵蛋上付出的时间都比他们的配偶要多(Barbraud et al., 1999; Croxall and Ricketts, 1983; Fisher, 1971; Hatch, 1990; Hunter, 1984; Lorentsen and Rov, 1995; Mauck, 1997;Weidinger, 1998, respectively)。当孵蛋期被人为延长，雄性白腰叉尾海燕花在蛋上的时间也比雌性要多（雌性常很快就弃蛋而去了），同时雄性在喂养后代时付出的努力也更多（通过换羽的生长率测定）(Mauck, 1997)。同样，雄性雪鹱对后代的喂食也比配偶更频繁(Barbraud et al., 1999)，而飘泊信天翁雏鸟长羽期的存活率也和雄性花在喂食上的时间有关(Croxall and Ricketts, 1983)。由于在产蛋后雄性履行了更多身为父母的责任，Hatch (1990)推断对鹱形目鸟类而言，雄性的个体素质是影响繁殖能力的重要因素。有关其他海鸟的研究（尤其是海雀科）同样发现雄性在雏鸟抚养上花费了更多的精力(e.g., Bradley et al., 2002)，而且雄性对雏鸟的照顾是雏鸟能否存活的关键所在(e.g., Ackerman et al., 2005; Pyle et al., 2001)。我们认为相比个体素质低的雄性，素质高的个体也许可以花费更多的时间在孵蛋上，因为低BMR意味着当产完蛋的配偶在外觅食补充能量时，这些雄性可以禁食更长的时间专心孵蛋。如果如此，那么这些雄性的蛋也将得到更充分的照顾，并且能够更早孵化(Boersma and Wheelwright, 1979; Vleck and Kenagy, 1980)。具有低BMR的高个体素质的雄性相比那些需要许多食物维持自身能量需要的个体，同样可以为幼鸟提供更多更频繁的喂食，以使他们的幼鸟成长更快、长羽更早。

与雄性相比，雌性对繁殖的贡献可能集中在繁殖季节早期的产蛋阶段。鹱形目鸟类产下的蛋往往和雌性的体型相当(Warham, 1990)。举例来说，白腰叉尾海燕的蛋通常为雌性体重的20%至25% (Huntington et al., 1996)。巨大的蛋需要巨大的能量投资，因此雌性的个体素质可能会更多地影响产蛋量或蛋的成分。有几个研究推断个体素质较高的雌性能够产下相对较大的蛋(e.g., Amundsen and Stokland, 1990; Croxall et al., 1992; Wendeln, 1997; but see Amundsen, 1995)，并且由大型蛋孵化而出的雏鸟的成长率也较快(e.g., Amundsen and Stokland, 1990; Hipfner et al., 2001; Williams, 1980)、存活率也更高(review by Williams, 1994)，这些研究都支持了上述的假说。产下更大的蛋的能力大概受产蛋时的生理活动所影响，例如合成卵黄前体的肝、卵泡吸收和输卵管的状况(review by Christians, 2002, but see Barbraud and Chastel, 1999)。此外，Vezina and Williams (2002, 2003)的研究显示不同的繁殖阶段其BMR也不同。由于雌性生殖器官的尺寸和活性可能会影响BMR，所以如果我们在产蛋期测量BMR，那么我们可能就可以发现雌性BMR和蛋尺寸之间的联系。

这篇论文阐述了BMR和繁殖能力间的关系；其中个体素质高意味着该动物具有较强的生存能力和较高的繁殖成功率(Curio, 1983; Forslund and Part, 1995)。按照这个定义，我们对白腰叉尾海燕的研究显示出了明显的个体素质差异，因为相比那些繁殖成功率较低的鸟，具有更高孵化成功率的个体在他们最初一至两年的繁殖中更倾向于在繁殖种群中停留更长的时间(Mauck et al., 2004)。尽管我们还不知道BMR和存活率间的关系，不过我们至少展示了BMR在孵蛋期、育雏期对繁殖能力的影响，并且提出了在白腰叉尾海燕的种群中，雄性的个体素质在这两段时期对繁殖能力的影响更大。

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靛紫喵龍

基礎代謝率較低反而繁殖能力越高，繁殖季節初期就開始繁殖，而且孩子比較早出身長羽
等等這個會套到人類身上嗎←_←(！！迅間話題變危險了?)

舉個例子，在白腰叉尾海燕、南極企鵝Thalassoica antarctica、岬海燕Daption capense、巨鸌屬鳥類Macronectes spp.、雪鸌Pagodroma nivea、暴雪鸌Fulmarus glacialis、飄泊信天翁和黑背信天翁Phoebastria immutabilis的種群中，雄性在孵蛋上付出的時間都比他們的配偶要多

發現一堆好男人的物種名字WWWWWWWWW！
海鳥雄性付出的時間比較多，相反雌性的很容易棄蛋而去呢
整篇好萌～但無法理解統計學的算式和圖表的萌點（掩面

羽·凌风

回复 2# 靛紫喵龍

不忍说一边翻译我就在一边想这个问题→_→（啥？
能量补偿假说是在很多物种身上都适用的，包括人类

好男人物种WWWWWWWWW
和哺乳动物相比，大部分鸟类都是单配制（也就是一夫一妻制），要论忠贞，鸟类比哺乳类要强得多啊~
啊，不过，这种时候就不要提鸳鸯了（？

统计学的萌点无法理解+1
而且好难！！！！！！（被拖走——