【资料】 【文献翻译】Shapwick Heath保护区内鸟类性食物对欧亚水獭的重要性

羽·凌风

The importance of birds in the diet of otter Lutra lutra on Shapwick Heath
Shapwick Heath保护区内鸟类性食物对欧亚水獭的重要性

原文在此：http://biohorizons.oxfordjournals.org/content/1/2/143.abstract

作者：Daniel Charles de la Hey*
School of Science and the Environment, Bath Spa University, Newton Park Campus, Newton St. Loe, Bath, BA2 9BN, UK.
* Corresponding author: Tel: þ44 (0)7736674370. Email: danny_delahey@yahoo.co.uk
Supervisor: Mr G. M. Smith, School of Science and the Environment, Bath Spa University, Newton Park Campus, Newton St. Loe, Bath, BA2 9BN, UK.

本研究的调查对象为英国Shapwick Heath国家自然保护区里生活的水獭，旨在探究鸟类性食物对这些水獭的重要性。研究时间为2006年七月到2007年一月。我们采集水獭的粪便，并用显微镜检查其中是否有鸟类的羽毛。如果可以的话，我们还会通过这些羽毛鉴定鸟的物种。我们也记录了粪便里的鱼鳞出现情况，但没有定量分析。41%的样本里都存在鸟羽，相比之下，1981年在Slapton Ley保护区的数据为4.6%，而1975年在Somerset Levels的数据为4.7%。我们发现2006年七月的粪便中的鸟羽出现比例是最高的，占到了61%。其中，鹤形目鸟类占比最高。白骨顶 Fulica atra L. 是最常被水獭捕食的鸟类；有15份样本里都存在白骨顶的羽毛。绿头鸭 Anas platyrhynchos 为3，普通鸬鹚 Phalacrocorax carbo 为2，针尾鸭 Anas acuta、黑水鸡 Gallinula chloropus 和小䴙䴘 Tachybaptus ruficollis 均为1。有两份样本都同时包含有白骨顶和绿头鸭的羽毛。过去研究中都没有发现如此高的鸟类性食物比例，因此我们认为鸟类性食物是水獭主食鱼类的替代品。同时也希望能有其他研究者参与到有关Shapwick Heath保护区内鱼类资源和水生生态系统的研究。

关键词：欧亚水獭 Lutra lutra、Shapwick Heath自然保护区、食谱、鹤形目、粪便、羽毛

引言 Introduction

觅食策略 Feeding strategy

过去的研究[1, 2]显示，水獭主要捕食小型定居性鱼类，而少捕食体型太大或行动灵活的猎物。Kruuk[2]的研究显示，当水獭幼仔在学习捕猎时，他们更偏爱容易捕获或者容易处理的猎物。也许对水獭而言，食物的可获得性是最重要的。水獭通常都被人们视为是一种只吃鱼的动物，但实际上他们的食谱范围相当广。水獭是堪称全能的掠食者，只要时机合适，他们也会去捕捉那些不是主食的猎物。Chanin[3]描述过德文郡（Devon）的Slapton Ley保护区内的水獭的食谱变化，在86英里的研究范围内，水獭会根据季节变化调整自己的食谱。在Slapton Ley保护区内，每当春季，水獭便会把觅食目标转到鸟类身上，这大概是因为春季幼鸟还不会飞行、或是因为成鸟需要孵卵，所以鸟类比鱼类更加容易捕捉。

过去已有很多关于欧亚水獭 Lutra lutra L. 觅食习性的研究[1–8]。但这些研究往往忽视了鸟类在水獭食谱中的地位。Chown[9]提出，在Shapwick Heath国家自然保护区内生活的一些特定种类的鸟（如白骨顶 Fulica atra L. 和小䴙䴘 Tachybaptus ruficollis）都没有被人研究过，但这些动物可能对当地生态系统和水鸟种群有非常重要的生态意义。Chown[9]还暗示鹤形目一些种的低生殖成功率可能和水獭的捕食有关。

本研究的目标在于调查Shapwick Heath保护区内的水獭对当地鸟类种群的影响是否会比其他研究所示要大。并且有意调查了水獭是否对特定的几种鸟类具有捕食偏爱，以及为什么会存在如此偏爱。

方法 Methods

我们采集并分析水獭的粪便，以此评估水獭的食物类型。我们采用的粪便分析方法也在其他研究里使用过[2, 7, 8, 10 – 12]。这种分析方法通常用于分辨鱼类的种类；而过去在用此分辨鸟羽时则只能鉴定到科。过去只有一个分析鼬的胃容物的研究用此分析过鸟类残渣[13]，因此在本研究分析水獭粪便时，我们稍微改进了这套方法。

Shapwick Heath保护区内有大量的泥潭沼泽，因此非常适合湿地鸟类的生存。Shapwick Heath也被评为具特殊科学价值地点（Site of Special Scientific Interest, SSSI）和特殊保护区（Special Protection Area, SPA）。该保护区也是萨默塞特拉姆萨尔区（Somerset Levels Wetlands Ramsar Site）的一部分，属自然英格兰组织（Natural England）所有并受其管辖。保护区占地394英亩，其间分布着错综复杂的开放水域、芦苇荡、干沼泽和干草地。

所有的粪便样本均是在2006年七月至2007年一月间采集的。样本主要采集自保护区内主要的东西向干道周围，这样一年四季都可以很容易地搜集到样本。水獭的粪便外形很有特色，而且通常能直接从表面看到其包含的鸟羽和鱼鳞。

除了外观，水獭粪便的气味也独具一格[14]。我们只在确定有水獭生活的地区采集样本，比如那些已观察到有水獭足迹的地区。在正式采集开始之前，我们还清除了这些地方原本的粪便，这样就能明确样本的产生时间。

为避免污染样本，手套是采集时的必备品。样本均被单独储存在冷藏箱内，样本的标签上列有采集地点、采集日期和有关粪便的描述（如是否新鲜）。采集粪便的同时，我们也会记录下当地观察到的鸟类。

待样本风干后，我们再将它们置于清洁剂（水:清洁剂=5:1）中放置至少2小时。接着用镊子搅碎粪便，从里面分离出羽毛单独放置，再用干净的清洁剂洗涤羽毛。下一步用水和酒精分别洗涤羽毛，接着放置过夜自然风干；干的羽毛比湿羽毛更易鉴定。

我们在显微镜下鉴定这些羽毛样本[13]。先用解剖刀从羽轴上切下一根单独的羽枝，将其置于滴有酒精的载玻片上。为防止羽小支都粘连在一起，盖玻片要从靠近末梢的方向放下。只从单独一条羽小支就鉴定种是很困难的。如果羽小支真的粘在了一起，我们就需要再切一根羽枝，重复以上操作，直到可以鉴定为止。

鉴定所用的显微镜型号为Nikon Labphoto 2，鉴定时用的对比资源来自Day[13]和鸟类鉴定系统（Bird Remains Identification System, BRIS）[15]。

结果 Results

研究期间，我们总共搜集到了87份粪便样本。采集和分析方法均如上所示。由于每个月发现的粪便数量不一样，所以每月可供分析的样本数量也不同。

由于研究区域内有桥梁，所以桥梁下的粪便可以避免被雨水冲刷，且常年保持干燥。其中一座桥梁在汛期会被淹没，因此洪汛期间那里就没有粪便样本可搜集了。在旱季，水鸟们常在桥下的岩石上休息，鸟粪也常会污染桥下的水獭粪便。在研究期间，有些桥梁下的粪便总是被污染，很难搜集到样本。因此，我们只好放弃原本打算做的空间分析。不过，由于我们记录了样本的采集地点和环境，做一个单纯的环境分析还是可行的。大部分样本都是在桥梁下采集到的。这可能说明了该处的粪便存留时间会比较久，但无法说明不同地点捕食行为的频率是否有差异。

图1显示了每月水獭食物类型的变化。在所有食物残渣中，鱼类是最常见的。在2006年七月，鱼类和鸟类残渣占比例相当，分别为60%和61%。到同年八月，鱼类的比例依然保持在61%，但鸟类的比例却降到了19%。到九月，鱼类的比例降到50%，鸟类则上升到38%。到十月，鱼类占比65%，为研究以来的第三高，鸟类占比也上升到50%。十一月的鱼类占比为85%，而鸟类则有所下降，为32%。十二月的鱼类占比陡降到最低，仅20%，而鸟类则为50%。到了2007年一月，鱼类占比67%，鸟类占比50%。


图1：图示2006年七月到2007年一月，87份样本中鱼类和鸟类残渣的每月占比变化。

表1显示我们观察到的水鸟对水獭的行为反应。我们发现，红嘴鸥看到水獭后群起攻之，他们会在芦苇荡上盘旋、驱赶水獭，直到水獭逃进水里也不停止。黑水鸡喜欢长时间待在逆流水处，也会在干草地上觅食。白骨顶喜成群在开阔水面活动，一群通常有20只甚至更多，他们常会在水畔休息。鸬鹚喜在露出水面的浮木或其他东西上休息，幼鸟在休息时所站位置常常比成鸟更靠近水面。疣鼻天鹅和苍鹭则常常出现在水獭附近几米的地方。


表1：观察到的鸟类行为。

讨论 Discussion

已有很多研究证实了鱼类在水獭的食谱中占据了非常重要的地位[1, 5, 6]。在Shapwick，水獭对鱼类的依赖性明显较小[1, 5]。

大部分研究也调查了哪些鱼是水獭的主要捕食对象。本研究也在样本中发现了大量的鱼类残渣，但没有具体鉴定鱼类的种。我们的结果显示，Shapwick Heath保护区内，鱼类在水獭的食谱中占比67%，比欧洲其他地方要低，这和其他有关英国水獭种群的研究相似[3, 6]。

如果水獭是机会主义者、不仅仅吃鱼而是有什么吃什么的假说成立[2]，那么我们就可以解释为什么Shapwick Heath保护区内的水獭食谱中鱼类占比那么少；由于泥炭中含酸量高，这里的水pH值较低，这可能导致水生生态系统不够完善。酸性水体中，无脊椎动物通常较少、植被也会较稀疏[16]。因此鱼类种群数量少，这可能会导致水獭不得不觅食其他的猎物。

主食如鳗鱼[17]的数量减少可能会连带影响并改变水獭的觅食行为，如此一来掠食者就不会把过多的时间浪费在寻找过去的主食身上。因此，Shapwick Heath保护区内的水獭可能已经改变了他们的觅食行为，成为了一种广食性的动物。

本研究的结论和另一个欧洲地区的研究相似[3]，不过在另一篇研究里，掠食者的新目标是小龙虾而不是鸟。Shapwick Heath保护区内的水獭食谱中鱼类占比比我们查阅其他文献[8]后预想的还要低。那些文献中，水獭食谱中鱼类占比达90%，而在本研究中平均却只有67%。鱼类占的比例会随时间变化。2006年八月，鱼类占比达80%，但到十二月就降到了20%。食谱中剩下的部分就靠鸟类或其他猎物来代替。十二月不仅是鱼类占比最低的月份，也是样本数量最少的，总共只有6份样本，这可能会导致很大的误差。水獭食谱中鸟类的占比则要比同类研究所示的要多。Chanin[3]和Mason and Macdonald[6]的研究显示，鸟类占比为10.3%，但我们的研究数据是这个的四倍。Webb[4]调查了Somerset Levels的水獭食谱，发现鸟类占比是4.7%。

和期望的一样，本研究证实了水獭会较多地捕食繁殖期的鸟类。对鸟类的捕食高峰是七月，鸟类占比60%，同时这期间也是许多水鸟的繁殖期，幼鸟尚在长羽而成鸟也相当脆弱[18]。八月的鸟类占比最小，只有20%，我们不知道为什么会出现这样的情况。

Chown[9]推测，因为保护区内存在来自水獭的捕食压力，因此白骨顶的种群数量可能会比保护区外要低。我们的研究中，发现有16份样本中都含有白骨顶的羽毛，这是本研究所有被捕食的鸟类中数量最多的。白骨顶是一种在芦苇丛中营巢的鸟类，常把巢建在明水面边缘的芦苇丛里[19]。本研究期间，我们观察到白骨顶常在芦苇和明水面交界处休息。这让成鸟和他们的幼鸟都很容易被水獭或貂捕食[20]。

白骨顶在开放水域觅食，觅食期间动静很大，而且会花费大量时间在攻击性行为上[19]。同种个体之间的攻击性行为消耗了大量精力，使得他们在警戒上花费的时间大大减少，增加了被捕食的风险。Chanin[3]建议比较鸭类和鹤形目动物遭遇的捕食压力，因为和鹤形目动物不同，鸭类常在开放水域休息。这大概可以说明水獭常常夜间捕食，所以可以在不被察觉的情况下捕食水鸭。但在Shapwick Heath保护区内，鸭子就和白骨顶一样数量繁多。因此种群数量不能解释为什么水獭捕食鸭子和白骨顶的频率不同。

Ferraras and Macdonald[18]调查过貂对水鸟的捕食作用。他们发现貂捕食白骨顶的频率远远超过了黑水鸡。他们认为，产生差异的原因是两种鸟类夜栖行为有所不同。白骨顶爱在水边缘栖息，而黑水鸡则会藏在草丛深处。黑水鸡常在浮木顶端筑巢，离水面较远[20]。如果这个行为可以帮助他们避免被貂捕食，那么他们逃避水獭的原因可能也是如此。

鸬鹚的羽毛是在2份七月样本和1份八月样本中发现的。这说明水獭捕食的可能是经验不足的幼鸟。幼鸟生存经验少，无法快速判断掠食者，因此很容易被捕食。鸬鹚在保护区内很常见，研究期间每个月都可以看见。每次潜水觅食后，鸬鹚都需要把自己的羽毛晾干，也有假说认为鸬鹚晒太阳是为了加快食物的消化[21]。我们也观察到鸬鹚常站在突出水面的物体上，也发现亚成鸬鹚只会站在这些地方。这种行为可能增加幼鸟被捕食的机会。

一些鸟类把水獭视为对自身和鸟巢的威胁。我们在2006年八月就见证了一群红嘴鸥驱赶水獭的场景。当我们在采集粪便的时候，也常看到红嘴鸥在芦苇丛上忽上忽下地飞行。即使水獭被驱赶到水里，远离芦苇丛后，红嘴鸥依然会穷追不舍。Clode et al.[22]研究过红嘴鸥和燕鸥的围攻行为，发现不同情况下鸟类对掠食者有不同的反应。成鸟通常在威胁者头顶盘旋，看起来就像喂食幼鸟的行为。而当他们感到自己的蛋或幼鸟受到威胁时，他们会表现出攻击性。他们会尝试不停地俯冲攻击掠食者，企图把威胁赶走。直接的攻击可能会导致自己受到伤害，因此红嘴鸥选择比较安全的围攻。围攻行为不是先天行为，是通过经验学习的[22]，因此保护区内的水獭可能在过去会捕食红嘴鸥，因此被红嘴鸥视为威胁。尽管我们没有粪便证据表明水獭会捕食红嘴鸥，但红嘴鸥的行为显示他们可能也会被水獭捕食。

不是所有的鸟类都畏惧水獭。苍鹭和疣鼻天鹅就对水獭无动于衷，这可能是因为这两种鸟的体型都很大。西班牙有研究显示苍鹭会被水獭捕食[23, 24]，并认为这是一种超捕食（super-predation）行为。

综上所述，根据本研究，我们推断Shapwick Heath保护区内生活的欧亚水獭对鸟类的捕食程度要比之前的研究高。这可能是因为当地容易捕食的鸟类数量很多，但仍需要更多有关鸟类种群数量的研究才能得出结论。

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2. Kruuk H (2006) Otters, Ecology, Behaviour and Conservation. Oxford: Oxford University Press.
3. Chanin P (1981) The diet of otter and it relations with the feral mink in two areas of Southwest England. Acta Theriol 26: 83–95.
4. Webb JB (1975) Food of the otter (Lutra lutra L.) on the Somerset Levels. J Zool 177: 486–489.
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9. Chown D (2005) Shapwick Heath NNR: Waterfowl Populations and Breeding Success in 2004, and Comparison with 2002 and 2003. Peterborough: English Nature.
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17. Knights B (2003) A review of the possible impacts of long-term oceanic and climate changes and fishing mortality on recruitment of anguillid eels of the Northern Hemisphere. Sci Total Environ 310: 237–244.
18. Ferraras P, Macdonald DW (1999) The impact of mink (Mustela vision) on water birds in upper Thames. J Appl Ecol 36: 701–708.
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23. Ruiz-Olmo J, Marsol R (2002) New information on the predation of fish eating birds by the Eurasian otter (Lutra lutra) IUCN Otter spec. Group Bull 19: 103–106.
24. Ruiz-Olmo J, Marsol R, Asensio V (2003) More on predation of fish eating birds by Eurasian otters (Lutra lutra) in captivity. IUCN Otter spec. Group Bull 20: 73.

到底为什么作者君你可以把同一句话翻来覆去说那么多遍都不腻啊！（掀桌
以及本来是找白骨顶的文献，结果出现了这篇，我就说嘛，萌萌是一种智商突破天际的动物

大熊星座

除了外观，水獭粪便的气味也独具一格

不错，研究者你们很有实践精神WWWWWWWWWWWWWWW（X）

为避免污染样本，手套是采集时的必备品

避免污染的是样本而不是手.....不错，很有科学精神WWWWWWWWWWW

白骨顶在开放水域觅食，觅食期间动静很大，而且会花费大量时间在攻击性行为上

萌萌你们自己说怎么办吧？WWWWWWWWWWWW→_→

是说，每次看到这样的文章，都会感叹其实SCI真的很好发啊WWWWWWWW
这样的超级粗略定性分析~
而且点也不新奇，理论和实践讨论也没有很深入的文章都能发SCI~
所以某导师拜托让我们去鸟枪法尝试啦不要卡那么严WWWWWWWWWWW（误）

这篇文章归根结底就是一句话~
鸟类是当地水獭在鱼类外的替代食物~
鸟类与鱼类作为食物生态因子相互具有可替代性~
到底作者是怎么写出这么一整篇文章来的WWWWWWWWW

关于这篇文章还有一点疑问就是~
在粪便分析中~
昆虫、鱼类、鸟类等食物，往往都可以留下残渣~
而一些小型哺乳类、两栖类，往往全身各部都能被消化，因而很难从粪便中分辨其来源~
水獭的生活生境一般而言小型哺乳类和两栖类都有分布~
而且这二者也在水獭的食谱中~
所以作者其实很难说明鱼和鸟类在水獭的食谱中到底占据怎样的地位的说WWWWWWWW
这一点作者似乎就没有考虑了~

倒是反过来，水獭本身对鸟类、对鱼类的影响，还是挺可以一做的WWWWWWWWWWWW

羽·凌风

回复 2# 大熊星座

样本被污染了最后发现很多人皮组织推断出水獭吃人怎么办！（大雾）WWWWWWWWWW
这篇文章究竟讲了什么我已经快忘了，只记得他一直在把同一句话翻来覆去说很多遍！（X）WWWWWWWWWW
每次看到这种大数据鼓搞一下就能发SCI的，就会想起当年R总的感叹——
“那个XX，拿着人家不知道怎么用的红外相机照片，自己写了个程序就分析出了好多东西。哎这有什么办法呢，谁叫自己不会写程序呢？”（？）WWWWWWWWWWWW